Аннотация
Две взаимосвязанные части концепции Конрада Уоддингтона – концепция канализированности (canalization) и концепция генетической ассимиляции (ассимиляции генов, genetic assimilation), – сформулированные в 40е годы прошлого века, продолжают привлекать внимание исследователей. Это один из самых впечатляющих примеров трансдисциплинарного развития концепций.
Индивидуальное развитие любого организма, происходит в условиях постоянных и неустранимых изменений факторов внешней среды и внутренних возмущений молекулярно-физиологических процессов. Учитывая, что организмы в популяции различаются генетически, реализация генетической программы должна быть, поэтому, относительно устойчива к генетической изменчивости.
По Уоддингтону индивидуальное развитие канализировано, т.е. происходит внутри некоторого канала условий, ограничивающего изменчивость траектории развития. Однако, сильные изменения среды и внутренние возмущения, некоторые достаточно сильные флуктуации этих факторов способны «выбрасывать» траектории индивидуального развития за пределы канала. При этом появляются аберрантные фенотипы, некоторые их которых способны участвовать в последующем отборе. При сохранении условий, систематически приводящих к такому смещению индивидуального развития, особенности этих фенотипов и их потомства через ряд поколений могут зафиксироваться отбором и генетически. Иначе говоря, отбор приводит к появлению наиболее генетически подходящих при сложившихся обстоятельствах вариантов фенотипов, у которых траектории развития соответствующим образом изменены. Популяции организмов с измененными траекториями и отличающимися генотипами продолжают существовать и в дальнейшем, когда действие возмущающих факторов прекращается. Этот механизм, приводящий к ситуации «сходные фенотипы, но отличающиеся генотипы» Уоддингтон называл ассимиляцией генов.
Недавние результаты из области системной эволюционной биологии позволили подвести количественную базу под классические концепции Конрада Уоддингтона об устойчивости индивидуального развития и ассимиляции при некоторых мутационных изменениях. Появилась возможность развивать эту концепцию дальше в свете новых экспериментальных и теоретических результатов. Особенный прогресс достигнут в анализе молекулярных механизмов канализированности. Обсуждение результатов этой области системной биологии на уровне заключений по результатам компьютерного моделирования, а также и в сравнении с заключениями по экспериментальными данными, и составляет предмет данной статьи.
Литература
Schmalhausen I. I. Factors of Evolution: The Theory of Stabilizing Selection. Chicago. University of Chicago Press. 1949.
Waddington C. H. The Strategy of the Genes. A Discussion of Some Aspects of Theoretical Biology. London. Allen and Unwin. 1957.
Rendel J. M. Canalization of the acute phenotype of Drosophila. Evolution 13:425–439. 1959. DOI: 10.1111/j.1558-5646.1959.tb03033.x
Baldwin J. M. A new factor in evolution. Am. Nat. 30:441–451, 536–553. 1896.
Suzuki Y., Nijhout H. F. Evolution of a polyphenism by genetic accommodation. Science. 311(5761):650–652. 2006. DOI: 10.1126/science.1118888
Rutherford S. L., Lindquist S. Hsp90 as a capacitor for morphological evolution. Nature. 396:336–342. 1998. DOI: 10.1038/24550
Siegal M. L., Leu J. Y. On the nature and evolutionary impact of phenotypic robustness mechanisms. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. 45:496–517. 2014. DOI: 10.1146/annurev-ecolsys-120213-091705
Lee, C. E., Gelembiuk, G. W. Evolutionary origins of invasive populations. Evol. Appl. 1:427–448. 2008. DOI: 10.1111/j.1752-4571.2008.00039.x
Rohner N., Jarosz D. F., Kowalko J. E., Yoshizawa M., Jeffery W. R, Borowsky R. L., Lindquist S., Tabin C. J. Cryptic variation in morphological evolution: HSP90 as a capacitor for loss of eyes in cavefish. Science. 342:1372–1375. 2013. DOI: 10.1126/science.1240276
Hall M. C., Dworkin I., Ungerer M. C., Purugganan M. Genetics of microenvironmental canalization in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 104:13717–13722. 2007. DOI: 10.1073/pnas.0701936104
Chapman L. J., Galis F., Shinn J. Phenotypic plasticity and the possible role of genetic assimilation: Hypoxia–induced trade–offs in the morphological traits of an African cichlid. Ecol. Lett. 3(5):387–393. 2000. DOI: 10.1046/j.1461-0248.2000.00160.x
Siegal M. L., Bergman A. Waddington's canalization revisited: developmental stability and evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 99:10528–10532. 2002. DOI: 10.1073/pnas.102303999
Espinosa–Soto C., Martin O. C., Wagner A. Phenotypic plasticity can facilitate adaptive evolution in gene regulatory circuits. BMC Evol. Biol. 11:5. doi:10.1186/1471–2148–11–5. 2011a. DOI: 10.1186/1471–2148–11–5
Iwasaki W. M., Tsuda M. E., Kawata M. Genetic and environmental factors affecting cryptic variations in gene regulatory networks. BMC Evol. Biol. doi:10.1186/1471–2148–13–91. 2013. DOI: 10.1186/1471–2148–13–91
Lande R. Adaptation to an extraordinary environment by evolution of phenotypic plasticity and genetic assimilation. J. Evol. Biol. 22: 1435–1446. 2009. DOI: 10.1111/j.1420-9101.2009.01754.x
Fierst J. L. A history of phenotypic plasticity accelerates adaptation to a new environment. J. Evol. Biol. 24:1992–2001. 2011. DOI: 10.1111/j.1420-9101.2011.02333.x
Spirov A., Holloway D. Using EA to study the evolution of GRNs controlling biological development. In: Noman N., Iba H. eds. Evolutionary Algorithms in Gene Regulatory Network Research. Wiley Interscience. 2015. pp. 240–268. DOI: 10.1002/9781119079453.ch10
Spirov, A. V., Sabirov, M. A., Holloway, D. M. Systems evolutionary biology of Waddington's canalization and genetic assimilation. In: Evolutionary Physiology and Biochemistry – Advances and Perspectives, Levchenko V.F. ed. InTech Press. 2018. pp. 167–185. DOI: 10.1111/j.1558-5646.2007.00203.x
Ancel L., Fontana W. Plasticity, evolvability and modularity in RNA. J. Exp. Zool. 288:242–283. 2000.
Hayden E. J., Ferrada E., Wagner A. Cryptic genetic variation promotes rapid evolutionary adaptation in an RNA enzyme. Nature. 474:92–95. 2011. DOI: 10.1038/nature10083
Том Р. Структурная устойчивость и морфогенез. М. Логос. 2002. [René Thom . Stabilité structurelle et morphogenèse, InterÉditions, Paris, 1972]
Waddington C. H. Canalization of development and the inheritance of acquired characters. Nature. 150:563–565. 1942. DOI: 10.1038/150563a0
Waddington C. H. Genetic assimilation of the bithorax phenotype. Evolution 10:1–13. 1956. DOI: 0.1111/j.1558-5646.1956.tb02824.x
Wagner A. The role of robustness in phenotypic adaptation and innovation. Proc. Biol. Sci. 279:1249–1258. 2012. DOI: 10.1098/rspb.2011.2293
Уоддингтон К. Х. Основные биологические концепции. На пути к теоретической биологии. I. Пролегомены. Ред. Астауров Б.Л. М. Мир. 1970. [Waddington, C.H. (Editor). Towards a Theoretical Biology. vol. I. Edinburgh: Edinburgh University Press. 1968-72]
Gilbert S. F. Epigenetic landscaping: Waddington’s use of cell fate bifurcation diagrams. Biol. Philos. 6:135–154. 1991. DOI: 10.1007/BF02426835
Slack J. M .M. Conrad Hal Waddington: the last Renaissance biologist? Nature Reviews Genetics. 3:889–695. 2002. DOI: 10.1038/nrg933
Jamniczky H. A., Boughner J. C., Rolian C., Gonzalez P. N., Powell C. D., Schmidt E. J., Parsons T. E., Bookstein F. L., Hallgrímsson B. Rediscovering Waddington in the post–genomic age. Operationalising Waddington’s epigenetics reveals new ways to investigate the generation and modulation of phenotypic variation. Bioessays. 32:1–6. 2010. DOI: 10.1002/bies.200900189
Zheng J., Payne J. L., Wagner A. Cryptic genetic variation accelerates evolution by opening access to diverse adaptive peaks. Science. 365(6451):347–353. 2019. DOI: 10.1126/science.aax1837
Masel J., Trotter M. V. Robustness and Evolvability. Trends Genet. 26(9):406–414. 2010. DOI: 10.1016/j.tig.2010.06.002
Pigliucci M., Murren C. J. Genetic assimilation and a possible evolutionary paradox: can macroevolution sometimes be so fast as to pass us by? Evolution. 57(7):1455–1464. 2003. DOI: 10.1111/j.0014-3820.2003.tb00354.x
Masel J., Siegal M. L. Robustness: mechanisms and consequences. Trends Genet. 25(9): 395–403. 2009. DOI: 10.1016/j.tig.2009.07.005
Braendle C., Felix M. A. Plasticity and Errors of a Robust Developmental System in Different Environments. Dev. Cell 15:714–724. 2008. DOI: 10.1016/j.devcel.2008.09.011
Kelly M. Adaptation to climate change through genetic accommodation and assimilation of plastic phenotypes. Philos. Trans. R. Soc. Lond. B. Biol. Sci. 374(1768):20180176. 2019. DOI: 10.1098/rstb.2018.0176
Levis N. A., Pfennig D. W. Plasticity‐led evolution: A survey of developmental mechanisms and empirical tests. Evol. Dev. doi.org/10.1111/ede.12309. 2019.
Price T., Sol D. Introduction: Genetics of colonizing species. Am. Nat. 172:S1–S3. 2008. DOI: 10.1086/588639
Aubret F., Shine R. Genetic assimilation and the postcolonization erosion of phenotypic plasticity in island tiger snakes. Curr. Biol. 19:1932–1936. 2009. DOI: 10.1016/j.cub.2009.09.061
Wagner G. P, Booth G., Bagheri–Chaichian H. A population genetic theory of canalization. Evolution. 51:329–347. 1997. DOI: 10.1111/j.1558-5646.1997.tb02420.x
Masel J. Genetic assimilation can occur in the absence of selection for the assimilating phenotype, suggesting a role for the canalization heuristic. J. Evol. Biol. 17(5):1106–1110. 2004. DOI: 10.1111/j.1420-9101.2004.00739.x
Palmer A. R. Symmetry breaking and the evolution of development. Science. 306(5697):828–833. 2004. DOI: 10.1126/science.1103707
Falconer, D. S., Mackay, T. F. C. Introduction to Quantitative Genetics. Essex. Longman. 1996.
Тимофеев–Ресовский Н. В., Воронцов Н. Н., Яблоков А. В. Краткий очерк теории эволюции. М. «Наука». 1977. [Timofeev–Ressovsky N. V., Vorontsov N. N., Yablokov A. V. Kratkiy ocherk teoriyi evoluciyi [Short Essay on Evolution Theory]. Moscow. Nauka. 1977.]
Lande R. Evolution of phenotypic plasticity in colonizing species. Mol. Ecol. doi.org/10.1111/mec.13037. 2015. DOI: 10.1111/mec.13037
Simpson G. G. The Baldwin effect. Evolution. 7:110–117. 1953. DOI: 10.1111/j.1558-5646.1953.tb00069.x
Тихонов Д., Жоров Б. Методы молекулярного моделирования в изучении строения ионных каналов и их модуляции лигандами. Рос. физиол. журн. им. И. М. Сеченова. 105:1333–1348. 2019. Tikhonov D., Zhorov B. Methods of Molecular Modeling in Studies of Ion Channels and their Modulation by Ligands. Russ. J. Physiol. 105:1333–1348. 2019. (In Russ.)] DOI: 10.1134/S0869813919110116
Hayden E. J., Wagner A. Environmental change exposes beneficial epistatic interactions in a catalytic RNA. Proc. R. Soc. B. 279:3418-3425. 2012. DOI: 10.1098/rspb.2012.0956
Spirov A. V., Holloway D. M. New approaches to designing genes by evolution in the computer. In Real–World Applications of Genetic Algorithms. In: InTech Press (O. Roeva ed.). 2012. DOI: 10.5772/36817
Spirov A. V., Holloway D. M. Using evolutionary computations to understand the design and evolution of gene and cell regulatory networks. Methods. 62:39–55. 2013. DOI: 10.1016/j.ymeth.2013.05.013
Wagner A. Does evolutionary plasticity evolve? Evolution. 50:1008–1023. 1996. DOI: 10.1111/j.1558-5646.1996.tb02342.x
Gavrilets S., Hastings A. A Quantitative–Genetic Model for Selection on Developmental Noise. Evolution. 48:1478–1486. 1994. DOI: 10.1111/j.1558-5646.1994.tb02190.x
Jablonka E. Lamb M. J. Evolution in Four Dimensions: Genetic, Epigenetic, Behavioral, and Symbolic Variation in the History of Life. MIT Press. 2005.
Dickens T., Rahman Q. The extended evolutionary synthesis and the role of soft inheritance in evolution. Proc. Biol. Sci. 279(1740):2913–2921. 2012. DOI: 10.1098/rspb.2012.0273
Jablonka E., Noble D. Systemic Integration of Different Inheritance Systems. Current Opinion in Systems Biology. 13:52–58. 2019. DOI: 10.1016/j.coisb.2018.10.002
Waddington C. H. The epigenotype (1942). Int. J. Epidemiol. 41(1):10–3. 2012. DOI: 10.1093/ije/dyr184
Noble D. Conrad Waddington and the origin of epigenetics. J. Exp. Biol. 218:816–818. 2015. DOI: 10.1242/jeb.120071
Duclos K. K., Hendrikse J. L., Jamniczky H. A. Investigating the evolution and development of biological complexity under the framework of epigenetics. Evol. Dev. e12301. doi:10.1111/ede.12301. 2019.
Cavalli G., Heard E. Advances in epigenetics link genetics to the environment and disease, Nature. 571:489–499. 2019. DOI: 10.1038/s41586-019-1411-0
Котолупов В. А., Левченко В. Ф. Мультифункциональность и гомеостаз. Закономерности функционирования организма, важные для поддержания гомеостаза. Ж. Эвол. Биохим. Физиол. 45:91–99. 2009. [Kotolupov V.A., Levchenko V.F. Multifunctionality and homeostasis. Regularities of the body's functioning, important for maintaining homeostasis. J. Evol. Biochem. and Physiol. 45: 91–99. 2009 (in Russ)] DOI: /10.1134/S0022093009040148
Озернюк Н. Д., Исаева В. В. Эволюция онтогенеза. М. КМК. 2016.
Том Р. Комментарии. Динамическая теория морфогенеза. На пути к теоретической биологии. I. Пролегомены (Ред. Астауров Б.Л.) М. Мир. 1970.
Kriegman S., Cheney N., Bongard J. How morphological development can guide evolution. Sci. Rep. 8(1):13934. doi:10.1038/s41598–018–31868–7. 2018.