Аннотация
В работе исследованы изменения всех форменных элементов крови длиннохвостых сусликов Urocitellus undulatus (n = 100) в разные периоды их жизнедеятельности. Гематологический анализ проводили на ветеринарном автоматическом анализаторе: измерялись лейкоцитарные, тромбоцитарные и эритроцитарные показатели летом (нормотермия, июнь-июль), осенью (подготовительный период, октябрь), в зимний торпидный (гипотермия, декабрь-февраль) и зимний активный период (эутермия, кратковременные пробуждения между баутами гипотермии, декабрь-февраль). Показано, что общее количество тромбоцитов и лейкоцитов сусликов осенью по сравнению с летом увеличилось на ~40%. В торпидный период тромбо- и лейкоцитоз в крови сменились экстремальной тромбоцитопенией (снижение на ~90%) и лейкопенией (~80%), затрагивающей все субпопуляции лейкоцитов. При кратковременных зимних пробуждениях показатели быстро достигали «летних» значений, за исключением несколько увеличенного среднего объема тромбоцитов. С приближением осени наблюдался незначительный эритроцитоз (~10%), что в совокупности с изменениями остальных параметров может свидетельствовать о незначительной осенней гипоксии. В период торпора и во время зимней эутермии эритроцитарные показатели практически не отличались от контрольных летних значений, однако при этом как в осенний период подготовки к сезону спячки, так и во время ее обнаружено наличие атипичных форм эритроцитов. Полученные результаты обсуждаются в контексте адаптации форменных элементов крови длиннохвостого суслика к экстремальным условиям зимней спячки и ценны для исследования адаптивных способностей гомойотермных животных и человека.
Литература
Franco M, Contreras C, Nespolo R (2013) Profound changes in blood parameters during torpor in a South American marsupial. Comp Biochem Physiol a Mol Integr Physiol 166: 338–342. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2013.07.010
Drew KL, Harris MB, LaManna JC, Smith MA, Zhu XW, Ma YL (2004) Hypoxia tolerance in mammalian heterotherms. J Exp Biol 207: 3155–3162. https://doi.org/10.1242/jeb.01114
Bieber C, Lebl K, Stalder G, Geiser F, Ruf T (2014) Body mass dependent use of hibernation: why not prolong the active season, if they can? Functional Ecology 28: 167–177. https://doi.org/10.1111/1365-2435.12173
Landes J, Pavard S, Henry P-Y, Terrien J (2020) Flexibility Is Costly: Hidden Physiological Damage from Seasonal Phenotypic Transitions in Heterothermic Species. Front Physiol 11: 985. https://doi.org/10.3389/fphys.2020.00985
Mohr S, Bagriantsev S, Gracheva E (2020) Cellular, Molecular, and Physiological Adaptations of Hibernation: The Solution to Environmental Challenges. Annu Rev Cell Dev Biol 36: 315–338. https://doi.org/10.1146/annurev-cellbio-012820-095945
Ануфриев АИ (2013) Экологические механизмы температурных адаптаций млекопитающих и зимующих птиц Якутии. Изд-во СО РАН, Новосибирск [Anufriyev AI (2013) Ecological mechanisms of temperature adaptations in mammals and wintering birds of Yakutia. Izd-vo SO RAN. Novosibirsk. (In Russ)].
DeVrij EL, Bouma HR, Henning RH, Cooper ST (2023) Hibernation and hemostasis. Front Physiol 14: 1207003. https://doi.org/10.3389/fphys.2023.1207003
Bouma HR, Carey HV, Kroese FGM (2010) Hibernation: the immune system at rest? J Leukoc Biol 88: 619–624. https://doi.org/10.1189/jlb.0310174
Bouma HR, Strijkstra AM, Boerema, Deelman LE, Epema AH, Hut RA, Kroese FG, Henning RH (2010) Blood cell dynamics during hibernation in the European Ground Squirrel. Vet Immunol Immunopathol 136: 319–323. https://doi.org/10.1016/j.vetimm.2010.03.016
Ануфриев АИ, Охлопков ИМ (2015) Зимняя спячка трех видов Sciuridae в Якутии с температурой тела ниже нуля. Экология 2: 125–133. [Anufriyev AI, Okhlopkov IM (2015) Hibernation of three species of Sciuridae in Yakutia with body temperature below zero. Ekologiya 2: 125–133. (In Russ)]
Захарова НМ (2014) Некоторые особенности разогрева гибернирующих сусликов Spermophilus undulatus при вызванном пробуждении. Фундамент исслед 6: 1401–1405. [Zakharova NM (2014) Some features of warming of hibernating ground squirrels Spermophilus undulatus during induced awakening. Fundament issled 6: 1401–1405. (In Russ)].
(2007) The Handbook of Metabonomics and Metabolomics. Elsevier.
Теплова ПО, Комелина НП, Лизоркина КИ, Захарова НМ (2023) Особенности адаптационных изменений лейкоцитов и тромбоцитов якутских сусликов в предгибернационный осенний период. Биофизика 68: 926–931. [Teplova PO, Komelina NP, Lizorkina KI, Zakharova NM. (2023) Characteristics of adaptation changes in leukocytes and platelets of Yakutian ground squirrels in the autumn period before hibernation. Biofizika 68: 926–931. (In Russ)]. https://doi.org/ 10.31857/S0006302923050125
Kuznetsova EV, Feoktistova NY, Naidenko SV, Surov AV, Tikhonova NB, Kozlovskii JuE (2016) Seasonal Changes in Blood Cells and Biochemical Parameters in the Mongolian Hamster (Allocricetulus curtatus). Izv Akad Nauk Ser Biol: 405–411.
Reznik G, Reznik-Schüller H, Emminger A, Mohr U (1975) Comparative studies of blood from hibernating and nonhibernating European hamsters (Cricetus cricetus L). Lab Anim Sci 25: 210–215
Suomalainen P, Rosokivi V (1973) Studies on the physiology of the hibernating hedgehog. 17. The blood cell count of the hedgehog at different times of the year and in different phases of the hibernating cycle. Ann Acad Sci Fenn Biol 198: 18
Tøien Ø, Drew KL, Chao Ml, Rice ME (2001) Ascorbate dynamics and oxygen consumption during arousal from hibernation in Arctic ground squirrels. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 281: R57283. https://doi.org/10.1152/ajpregu.2001.281.2.R572
Frerichs KU, Kennedy C, Sokoloff L, Hallenbeck JM (1994) Local cerebral blood flow during hibernation, a model of natural tolerance to "cerebral ischemia". J Cereb Blood Flow Metab 14: 193–205. https://doi.org/10.1038/jcbfm.1994.26
Sahdo B, Evans AL, Arnemo JM, Fröbert O, Särndahl E, Blanc S (2013) Body temperature during hibernation is highly correlated with a decrease in circulating innate immune cells in the brown bear (Ursus arctos): a common feature among hibernators? Int J Med Sci 10: 508–514. https://doi.org/10.7150/ijms.4476
Iadocicco K, Monteiro LH, Chaui-Berlinck JG (2002) A theoretical model for estimating the margination constant of leukocytes. BMC Physiol 2: 3. https://doi.org/10.1186/1472-6793-2-3
Colditz IG (1985) Margination and emigration of leucocytes. Surv Synth Pathol Res 4: 44–68. https://doi.org/10.1159/000156964
Inkovaara P, Suomalainen P (1973) Studies on the physiology of the hibernating hedgehog. 18. On the leukocyte counts in the hedgehog's intestine and lungs. Ann Acad Sci Fenn Biol 200: 121.
Kurtz CC, Carey HV (2007) Seasonal changes in the intestinal immune system of hibernating ground squirrels. Dev Comp Immunol 31: 415–428. https://doi.org/10.1016/j.dci.2006.07.003
Yasuma Y, McCarron RM, Spatz M, Hallenbeck JM (1997) Effects of plasma from hibernating ground squirrels on monocyte-endothelial cell adhesive interactions. Am J Physiol 273: R1861–R1869. https://doi.org/10.1152/ajpregu.1997.273.6.R1861
Аксенова ГЕ, Логвинович ОС, Афанасьев ВН, Лизоркина КИ (2023) Параметры клеточного цикла и активность орнитиндекарбоксилазы в красном костном мозге гибернирующих сусликов Urocitellus undulatus. Биофизика 68: 964–972. [Aksenova GE, Logvinovich OS, Afanas'ev VN, Lizorkina KI (2023) Parametry kletochnogo cikla i aktivnost' ornitindekarboksilazy v krasnom kostnom mozge giberniruyushchih suslikov Urocitellus undulatus [Cell cycle parameters and ornithine decarboxylase activity in red bone marrow of hibernating ground squirrels Urocitellus undulatus]. Biofizika 68: 964–972. (In Russ)]. https://doi.org/ 10.31857/S0006302923050174
Hidalgo A, Chilvers ER, Summers C, Koenderman L (2019) The Neutrophil Life Cycle. Trends Immunol 40: 584–597. https://doi.org/10.1016/j.it.2019.04.013
Novoselova EG, Kulikov AV, Glushkova OV, Cherenkov DA, Smirnova GN, Arkhipova LV (2004) Effect of the Transplanted Thymus of Hibernating Ground Squirrels on the Age-Related Thymus Involution in Rats. Dokl Biol Sci 1-6: 272–273
Brock MA (1960) Production and life span of erythrocytes during hibernation in the golden hamster. Am J Physiol 198: 1181–1186. https://doi.org/10.1152/ajplegacy.1960.198.6.1181
Kumar S, Dikshit M (2019) Metabolic Insight of Neutrophils in Health and Disease. Front Immunol 10: 2099 https://doi.org/10.3389/fimmu.2019.02099
DeVrij EL, Bouma HR, Goris M, Weerman U, de Groot AP, Kuipers J, Giepmans BNG, Henning RH (2021) Reversible thrombocytopenia during hibernation originates from storage and release of platelets in liver sinusoids. J Comp Physiol B 191: 603–615 https://doi.org/10.1007/s00360-021-01351-3
Koupenova M, Livada AC, Morrell CN (2022) Platelet and Megakaryocyte Roles in Innate and Adaptive Immunity. Circ Res 130: 288–308. https://doi.org/10.1161/CIRCRESAHA.121.319821
Kovalchuk LA, Mishchenko VA, Chernaya LV, Snit'ko VP, Bolshakov VN (2022) Assessment of Seasonal Variability of the Spectrum of Free Amino Acids in the Blood Plasma of the Boreal Bat Species (Myotis dasycneme Boie, 1825) of the Ural Fauna. Dokl Biochem Biophys 507: 268–272. https://doi.org/10.1134/S1607672922060060
Reddick RL, Poole BL, Penick GD (1973) Thrombocytopenia of hibernation. Mechanism of induction and recovery. Lab Invest 28: 270–278
Corash L, Chen HY, Levin J, Baker G, Lu H, Mok Y (1987) Regulation of thrombopoiesis: effects of the degree of thrombocytopenia on megakaryocyte ploidy and platelet volume. Blood 70: 177–185
Winkelmann M, Pfitzer P, Schneider W (1987) Significance of polyploidy in megakaryocytes and other cells in health and tumor disease. Klin Wochenschr 65: 1115–1131. https://doi.org/10.1007/BF01734832.
Yang S, Wang L, Wu Y, Wu A, Huang F, Tang X, Kantawong F, Anuchapreeda S, Qin D, Mei Q, Chen J, Huang X, Zhang C, Wu J (2022) Apoptosis in megakaryocytes: Safeguard and threat for thrombopoiesis. Front Immunol 13:1025945. https://doi.org/10.3389/fimmu.2022.1025945
Corrons JLV, Casafont LB, Frasnedo EF (2021) Concise review: how do red blood cells born, live, and die? Ann Hematol 100: 2425–2433. https://doi.org/10.1007/s00277-021-04575-z
Cooper S, Sell S, Nelson L, Hawes J, Benrud JA, Kohlnhofer BM, Burmeister BR, Flood VH (2016) Von Willebrand factor is reversibly decreased during torpor in 13-lined ground squirrels. J Comp Physiol B 186: 131–139. https://doi.org/10.1007/s00360-015-0941-5
Fedosov DA, Gompper G (2014) White blood cell margination in microcirculation. Soft Matter 10: 2961–2970. https://doi.org/10.1039/c3sm52860j
Fitzgibbon S, Spann AP, Qi QM, Shaqfeh ESG (2015) In vitro measurement of particle margination in the microchannel flow: effect of varying hematocrit. Biophys J 108: 2601–2608. https://doi.org/10.1016/j.bpj.2015.04.013
Pretini V, Koenen MH, Kaestner L Fens MHAM, Schiffelers RM, Bartels M, Van Wijk R (2019) Red Blood Cells: Chasing Interactions. Front Physiol 10: 945. https://doi.org/10.3389/fphys.2019.00945
Tokarev AA, Butylin AA, Ataullakhanov FI (2011) Platelet adhesion from shear blood flow is controlled by near-wall rebounding collisions with erythrocytes. Biophys J 100: 799–808. https://doi.org/10.1016/j.bpj.2010.12.3740
Израилова ГР, Халилов РА, Адиева АА (2014) Современные подходы к исследованию гипотермии. Фундамент исслед 11:1046–1058. [Izrailova GR, Khalilov RA, Adiyeva AA (2014) Current approaches to hypothermia research. Fundament Issled 11: 1046–1058. (In Russ)].
Передрий НС (1973) Сезонные изменения гематологических показателей у сусликов популяций юга Украины. Вестн зоол 2: 21–25. [Peredriy NS (1973) Seasonal variation of haematological indices in ground squirrel populations of the south of Ukraine. Vestnik Zool 2: 21–25. (In Russ)].
Spurrier WA, Dawe AR (1973) Several blood and circulatory changes in the hibernation of the 13-lined ground squirrel, Citellus tridecemlineatus. Comp Biochem Physiol Comp Physiol 44: 267–282. https://doi.org/10.1016/0300-9629(73)90479-9
Бурых ЭА, Сороко СИ (2014) Компенсаторная роль системы кровообращения при острой гипоксической гипоксии у человека. Экол чел 7:30–36 [Burykh EA. Soroko SI (2014) Compensatory role of the circulatory system in acute hypoxic hypoxia in humans. Hum Ecol 7: 30–36 (In Russ)].
Ануфриев АИ (2008) Механизмы зимней спячки мелких млекопитающих Якутии, Новосибирск. [Anufriyev AI (2008) Mechanisms of winter hibernation in small mammals of Yakutia. Novosibirsk. (In Russ)].
Ma YL, Zhu X, Rivera PM, Tøien Ø, Barnes BM, LaManna JC, Smith MA, Drew KL (2005) Absence of cellular stress in brain after hypoxia induced by arousal from hibernation in Arctic ground squirrels. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol 289: R1297–R1306. https://doi.org/10.1152/ajpregu.00260.2005
Reid ME, Mohandas N (2004) Red blood cell blood group antigens: structure and function. Semin Hematol 41: 93–117. https://doi.org/10.1053/j.seminhematol.2004.01.001
Klichkhanov NK, Nikitina ER, Shihamirova ZM, Astaeva MD, Chalabov SI, Krivchenko AI (2021) Erythrocytes of Little Ground Squirrels Undergo Reversible Oxidative Stress During Arousal from Hibernation. Front Physiol 12: 730657. https://doi.org/10.3389/fphys.2021.730657