ВЛИЯНИЕ ГИПОКСИИ НА СОДЕРЖАНИЕ АМИНОКИСЛОТ В ГЕМОЛИМФЕ И БЕЛКОВОМ ГИДРОЛИЗАТЕ ДВУСТВОРЧАТОГО МОЛЛЮСКА ANADARA KAGOSHIMENSIS (TOKUNAGA, 1906)
PDF

Ключевые слова

Anadara kagoshimensis
вид-вселенец
гипоксия
белковый гидролизат
метаболизм аминокислот
Чёрное и Азовское моря

Аннотация

Двустворчатый моллюск Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) является видом-вселенцем в Чёрное и Азовское моря. Изучали аминокислотный состав гемолимфы и белковых гидролизатов мягких тканей моллюска. Методом ионообменной хроматографии с последующей нингидриновой детекцией определено содержание 16 протеиногенных аминокислот в пробах. Отмечены высокие концентрации гистидина и пролина в гемолимфе и мягких тканях моллюска. Под влиянием экспериментальной гипоксии выявлены качественные и количественные изменения в содержании свободных аминокислот, как гемолимфы, так и гидролизатов мягких тканей, в частности, отмечено уменьшение в два раза пула алифатических аминокислот и возрастание пула ароматических аминокислот. В условиях гипоксии почти вдвое снижается весовая доля мягких тканей анадары, по сравнению с нормальными условиями обитания – 4.7 % в опыте и 8.2 % в контроле. Это приводит к ухудшению показателей гидролизатов по общему и аминному азоту, а также сухим веществам (0.34 и 1.84 % от сухого вещества при гипоксии и нормоксии). Показано, что в условиях гипоксии метаболизм моллюска реорганизуется в направлении анаэробного катаболизма аминокислот и белков, как источника субстратов цикла трикарбоновых кислот и цикла орнитина. Это приводит к значительному накоплению аргинина, являющегося аллостерическим активатором реакций цикла орнитина и накоплению мочевины в качестве низкомолекулярного антиоксиданта. Таким образом, в анадаре формируется низкомолекулярное звено антиоксидантной защиты в виде высокого содержания таких скавенджеров свободных радикалов, как гистидин и мочевина, что может способствовать успеху инвазии этого моллюска в Чёрное и Азовское моря. Рассмотрены вопросы влияния гипоксии на качество моллюсков как сырья для получения БАД.

https://doi.org/10.31857/S0044452924010105
PDF

Литература

Katsanevakis S, Gatto F, Zenetos A, Cardoso AC (2013) How many marine aliens in Europe? Management Biol Invas 4(1):37–42. https://doi.org/ 10.3391/mbi.2013.4.1.05

Киселева МИ (1992) Сравнительная характеристика донных сообществ у берегов Кавказа. / Заика ВЕ, Киселева МИ, Михайлова ТВ и др. Многолетние изменения зообентоса Черного моря. Киев: Наук. думка. 84–99. [Kiseleva MI (1992) Comparative characteristics of bottom communities off the coast of the Caucasus. Long-term changes of the Black Sea zoobenthos. Kiev. Nauk. Dumka. 84–99. (In Russ)].

Анистратенко ВВ, Халиман ИА (2006) Двустворчатый моллюск Anadara inaequivalvis (Bivalvia, Arcidae) в северной части Азовского моря: завершение колонизации Азово-Черноморского бассейна. Вестник зоологии 40(6):505–511. [Anistratenko VV, Haliman IA (2006) Bivalve mollusc Anadara inaequivalvis (Bivalvia, Arcidae) in the Northern Part of the Sea of Azov: Completion of Colonization of the Azov-Black Sea Basin. Vestnik zoologii 40(6):505–511. (In Russ)].

Krapal AM, Popa OP, Levarda AF, Iorgu EI, Costache M, Crocetta F, Popa LO (2014) Molecular confirmation on the presence of Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) (Mollusca: Bivalvia: Arcidae) in the Black Sea. Travaux du Muséum National d’Histoire Naturelle «Grigore Antipa» 57(1):9–12. https://doi.org/:10.2478/travmu-2014-0001

Sahin C, Emiral H, Okumus I, Mutlu Gozler A (2009) The Benthic Exotic Species of the Black Sea: Blood Cockle (Anadara inaequivalvis, Bruguiere, 1789: Bivalve) and Rapa Whelk (Rapana thomasiana, Crosse, 1861: Mollusc). J Anim Veterin Adv 8(2):240–245.

Вялова ОЮ (2011) Современное состояние зооресурсов бентали Азово-Черноморского бассейна. Ростовые, морфометрические и биохимические характеристики анадары Anadara ineaquivalvis в Чёрном море (акватория Голубого Залива, ЮБК) / Болтачев АР, Зуев ГВ, Чесалин МВ и др. Промысловые биоресурсы Черного и Азовского морей. ЭКОСИ-Гидрофизика. 189–192. [Vjalova OJu (2011) The current state of bentali zoological resources of the Azov-Black Sea basin. Growth, morphometric and biochemical characteristics of Anadara Anadara inaequivalvis in the Black Sea (Blue Gulf area, SCK). Sevastopol'. JeKOSI-Gidrofizika. 189–192 (In Russ)].

Новицкая ВН, Солдатов АА (2011) Эритроидные элементы гемолимфы Anadara inequivalvis (Mollusca: Arcidae) в условиях экспериментальной аноксии: функциональные и морфометрические характеристики. Морський екологічний журнал 10(1):56–64. [Novickaja VN, Soldatov AA (2011) Erythroid elements of hemolymph in Anadara inaequivalvis (Mollusca: Arcidae) under conditions of experimental anoxia: functional and morphometric characteristics. Morsk ekol zhurn 10(1):56–64. (In Russ)].

Borodina AV, Soldatov AA (2019) The Effect of Anoxia on the Content and Composition of Carotenoids in the Tissues of the Bivalve Invader Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906). Russ J Biol Invas 10(4): 307–314. https://doi.org/10.1134/S2075111719040027

Soldatov AA, Andreenko TI, Golovina IV, Stolbov AYa (2010) Peculiarities of organization of tissue metabolism in mollusks with different tolerance to external hypoxia. J Evol Biochem Physiol 46(4): 341–349. https://doi.org/10.1134/S0022093010040022

Golovina IV, Gostyukhina OL, Andreyenko TI (2016) Evidence of the Repeated Penetration ofCryptomphalus aspersa (Gastropoda, Pulmonata, Helicidae) into the Territory of Eastern Europe. Russ J Biol Invas 7(2): 137–146. https://doi.org/10.1134/S2075111716020065

Gostuykhina OL, Andreenko TI (2020) Superoxide dismutase and catalase activities in tissues of the Black Sea bivalve mollusks Cerastoderma glaucum (Bruguière, 1789), Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906) and Mytilus galloprovincialis Lam. as related to adaptation to their habitats. Journal of evolutionary biochemistry and physiology 56(2):113–124. https://doi.org/10.1134/S0022093020020039

de Zwaan A, Babarro JMF, Monari M, Cattani O (2002) Anoxic survival potential of bivalves: (arte)facts. Comparative Biochemistry and Physiology Part A – Molecular and Integrative Physiology 131(3):615-624. https://doi.org/10.1016/s1095-6433(01)00513-x

Yao C, Somero GN (2013) Thermal stress and cellular signaling processes in hemocytes of native (Mytilus californianus) and invasive (M. galloprovincialis) mussels: Cell cycle regulation and DNA repair. Comparative biochemistry and physiology. Part A, Molecular and integrative physiology 165(2):159–168. https://doi.org/10.1016/j.cbpa.2013.02.024

Чеснокова НП, Понукалина ЕВ, Бизенкова МН (2006) Молекулярно-клеточные механизмы инактивации свободных радикалов в биологических системах. Успехи современного естествознания 7:29–36. [Chesnokova NP, Ponukalina EV, Bizenkova MN (2006) Molekuljarno-kletochnye mehanizmy inaktivacii svobodnyh radikalov v biologicheskih sistemah [Molecular and cellular mechanisms of free radical inactivation in biological systems]. Uspehi sovremennogo estestvoznanija 7:29–36. (In Russ)].

Soldatov AA, Sysoeva IV, Sysoev AA, Andreenko TI (2010). Adenylate system of tissues of the bivalve mollusk Anadara inaequivalvis under experimental anoxia. Hydrobiol J 46: 60–67. https://doi.org/10.1615/HydrobJ.v46.i5.70

Golovina IV. (2019) Resistance to negative effects and the ratio of energy metabolism enzyme activity in tissues of the Black Sea molluscs Mytilus galloprovincialis Lamarck, 1819 and Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906). Marine Biol J 4(3): 37–47. https://doi.org/10.21072/mbj.2019.04.3.04

Soldatov AA, Golovina IV, Kolesnikova EE, Sysoeva IV, Sysoev AA (2022) Effect of Hydrogen Sulfide Loading on the Activity of Energy Metabolism Enzymes and the Adenylate System in Tissues of the Anadara kagoshimensis Clam. Inland Water Biol 15(5): 632–640. https://doi.org/10.1134/S1995082922050194

Revkov NK (2016) Colonization’s features of the Black Sea basin by recent invader Anadara kagoshimensis (Bivalvia: Arcidae). Marine Biol J 1(2): 3–17. https://doi.org/10.21072/MBJ.2016.01.2.01

Ревков НК, Щербань СА (2017) Особенности биологии двустворчатого моллюска Anadara kagoshimensis в Черном море. Экосистемы 9(39): 47–56. [Revkov NK, Shherban' SA (2017) The biology of the bivalve Anadara kagoshimensis in the Black sea. Jekosistemy 9(39): 47–56. (In Russ)].

Dağtekin M, Dalgiç G, Erbay M, Akpinar IÖ, Aydin M, Özdemir S, Cebeci A, Karayücel S (2023) Population abundance and growth parameters of an exotic bivalve species, Anadara kagoshimensis, in the Southwestern Black Sea. Turkish J Zool 47(1): 3. https://doi.org/10.55730/1300-0179.3109

Acarli S, Lok A, Yigitkurt S (2012) Growth and survival of Anadara inaequivalvis (Bruguiere, 1789) in Sufa Lagoon, Izmir, Turkey. Israeli J Aquacult - Bamidgeh 64. https://doi.org/10.46989/001c.20623

Anistratenko VV, Anistratenko OYu, Khaliman IA (2014) Conchological variability of Anadara inaequivalvis (Bivalvia, Arcidae) in the Black-Azov Sea basin. Vestnik Zool 48(5): 457–466. https://doi.org/10.2478/vzoo-2014-0054

Романкевич ЕА (ред) (1980) Методы исследования органического вещества в океане. Сборник статей АН СССР, Институт океанологии им. П. П. Ширшова. М. Наука 342 с. [Romankevich EA (red) (1980) Methods of investigation of organic matter in the ocean. Sbornik statej AN SSSR, Institut okeanologii im. P. P. Shirshova. M. Nauka 342 s. (In Russ)].

Голубь НА, Ерохин ВЕ, Солоницына ОР (2005) Исследование химического состава щелочного мидийного гидролизата. Морські биотехнічні системи. Збірник наукових статей НДЦ ЗС Україны «Державний океанаріум» 3:23–29. [Golub' NA, Erohin VE, Solonicyna OR (2005) Investigation of the chemical composition of alkaline mussel hydrolysate. Mors'kі biotehnіchnі sistemi. Zbіrnik naukovih statej NDC ZS Ukraїny «Derzhavnij okeanarіum» 3:23–29. (In Russ)].

Збарский БИ (1954) Определение азота аминных групп методом формольного титрования/ Збарский БИ, Збарский ИБ, Солнцев АИ Практикум по биологической химии. М: Медгиз, 37–38 [Zbarskij BI (1954) Opredelenie azota aminnyh grupp metodom formol'nogo titrovaniya/ Zbarskij BI, Zbarskij IB, Solncev AI Praktikum po biologicheskoj himii [Workshop on biological chemistry]. M: Medgiz 37–38].

Голубь НА, Ерохин ВЕ, Рябушко ВИ (2015) Биотехнология получения продукта лечебно-профилактического назначения из двустворчатого моллюска мидии. Вестн биотехнол физико-хим биол им. Ю.А. Овчинникова 11(2): 11–19. [Golub' NA, Erohin VE, Rjabushko VI (2015) Biotechnology of obtaining the product of therapeutic and prophylactic appointment from the bivalve mussels. Vest Biotehnol FIziko-Himichesk Biol im. Ju.A. Ovchinnikova 11(2):11–19. (In Russ)].

Гланц С (1998) Медико-биологическая статистика. Пер. с англ. М., Практика. 459 с. [Glantz S (1998) Mediko-biologicheskaya statistika [Primer of biostatistics]. Per. s angl. M., Praktika, 1998. 459 s. (In Russ)].

Пивненко ТН, Ковалёв НН, Запорожец ТС, Беседнова НН, Кузнецова ТА (2015) Ферментативные гидролизаты из гидробионтов Тихого океана как основа для создания биологически активных добавок к пище и продуктов функционального питания. Владивосток. Дальнаука 160 с. [Pivnenko TN, Kovaljov NN, Zaporozhec TS, Besednova NN, Kuznecova TA (2015) Enzymatic hydrolysates from hydrobionts of the Pacific Ocean as a basis for the creation of biologically active food supplements and functional food products. Vladivostok. Dal'nauka 160 s. (In Russ)].

Табакаева ОВ, Табакаев АВ (2016) Оценка двустворчатого моллюска Анадара Броутона как источника белка и минеральных элементов в питании человека. Пищ промышл 8: 58–61. [Tabakaeva OV, Tabakaev AV (2016) Assessment of bivalve mollusk of Anadara broughtoni as a source of protein and minerals in human nutrition. Pishh Promyshl 8: 58–61. (In Russ)].

Mizukawa H, Okabe E (1997) Inhibition by singlet molecular oxygen of the vascular reactivity in rabbit mesenteric artery. British J Pharmacol 121(1): 63–70. https://doi.org/: 10.1038/sj.bjp.0701103.

Хлыбова СВ, Циркин ВИ (2006) Свободный L-гистидин как один из регуляторов физиологических процессов. Вятский мед вестн 3–4. [Hlybova SV, Cirkin VI (2006) Free L-histidine as one of the regulators of physiological processes. Vjatskij Med Vestn 3–4. (In Russ)].

Табакаева ОВ, Черных АГ (2013) Антиоксидантные свойства продуктов переработки двустворчатых моллюсков Дальневосточного региона. Пищевая промышленность. 9:34–36. [Tabakaeva OV, Chernyh AG (2013) Antioxidant properties of products of processing of bivalve mollusks of the Far East region. Pishh promyshl 9: 34–36. (In Russ)].

Kuvaeva ZI, Lopatik DV, Markovich MM et al. (2012) Synthesis of L-ornithine L-aspartate from L-arginine. Pharmaceutical Chem J 46(8): 495–497. https://doi.org/10.1007/s11094-012-0833-x.

Фокина НН, Нефедова ЗА, Немова НН (2011) Биохимические адаптации морских двустворчатых моллюсков к аноксии (Обзор). Труды Карельского Научного Центра Российской Академии Наук 3:121–130. [Fokina NN, Nefedova ZA, Nemova NN (2011) Biochemical adaptations of marine bivalves to anoxic conditions (Review)]. Trudy Karel'skogo Nauchnogo Centra Rossijskoj Akademii Nauk 3:121–130. (In Russ)].

Солдатов АА, Андреенко ТИ, Головина ИВ (2008) Особенности организации тканевого метаболизма у двустворчатого моллюска-вселенца Anadara inaequivalvis Bruguiere. Доклады Национальной Академии Наук Украины 4:161–165. [Soldatov AA, Andreenko TI, Golovina IV (2008) Peculiarities of the organization of tissue metabolism in the bivalve mollusc Anadara inaequivalvis Bruguiere. Doklady Nacional'noj Akademii Nauk Ukrainy 4:161–165. (In Russ)].

Аюшин НБ (2001) Таурин: фармацевтические свойства и перспективы получения из морских организмов. Известия ТИНРО 129: 129–145. [Ajushin NB (2001) Taurine: pharmaceutical properties and prospects for obtaining from marine organisms. Izvestija TINRO 129: 129–145. (In Russ)].

Басалай ОН, Радковец АЮ, Бушма МИ (2017) Таурин: регулятор метаболизма и лекарственное средство. Медицинские новости 5: 3–7. [Basalaj ON, Radkovec AJu, Bushma MI (2017) Taurine: the metabolic regulator and the drug. Medicinskie novosti 5: 3–7].

Гостюхина ОЛ, Головина ИВ (2012) Особенности системы антиоксидантной защиты черноморских моллюсков Mytilus galloprovincialis Lam. и Anadara inaequivalvis Br. Український біохімічний журнал 84(3): 31–36. [Gostjuhina OL, Golovina IV (2012) Peculiarities of antioxidant defense system organization of the Black sea mollusks Mytilus galloprovincialis Lam. and Anadara inaequivalvis Br. Ukraїns'kij bіohіmіchnij zhurnal 84(3): 31–36. (In Russ)].

Давидович ВВ, Пивненко ТН (2001) Аминокислоты двустворчатых моллюсков: биологическая роль и применение в качестве БАД. Известия ТИНРО 129: 146–153. [Davidovich VV, Pivnenko TN (2001) Amino acids of bivalve molluscs: biological role and use as a dietary supplement. Izvestija TINRO 129: 146–153. (In Russ)].

Андреенко ТИ, Солдатов АА, Головина ИВ (2009) Особенности реорганизации тканевого метаболизма у двустворчатого моллюска Anadara inaequivalvis (Bruguiere, 1789) в условиях экспериментального голодания. Морской экологический журнал 8(3): 15–24. [Andreenko TI, Soldatov AA, Golovina IV (2009) Characteristics of tissue metabolism reorganization in bivalve mollusk Anadara inaequivalvis (Bruguiere, 1789) under experimental starvation conditions. Morskoj ekologicheskij zhurnal 8(3): 15–24. (In Russ)].

Ленинджер А (1985) Основы биохимии / В 3-х т. 2. Пер. с англ. М. Мир 368 с. [Lenindzher A (1985) Osnovy biohimii [Principles]/ V 3-h t. 2. Per. s angl. M. Mir 368 s. (In Russ)].

Истомина АА, Довженко НВ, Челомин ВП (2011) Реакция антиоксидантной системы на аноксию и реоксигенацию у морского двустворчатого моллюска Scapharca broughtoni. Вестн Моск гос обл универс 3: 12–16. [Istomina AA, Dovzhenko NV, Chelomin VP (2011) Antioxidant Defenses During Anoxia And Aerobic Recovery In Marine Bivalvia Scapharca Broughtoni. Vestn Mosk Gos Obl Univer 3:12–16. (In Russ)]. https://doi.org/10.18384/2224-0209-2011-3-440

Карбышев МС, Абдуллаев ШП (2018) Биохимия оксидативного стресса: учебно-методическое пособие. ФГБОУ ВО РНИМУ имени Н.И. Пирогова Минздрава России. Москва. Издательство ХХ 60 с. [Karbyshev MS, Abdullaev ShP (2018) Biohimija oksidativnogo stressa: uchebno-metodicheskoe posobie. FGBOU VO RNIMU imeni N.I. Pirogova Minzdrava Rossii. Moskva. Izdatel'stvo HH 60 s.].

Кения МВ, Лукаш АИ, Гуськов ЕП (1993) Роль низкомолекулярных антиоксидантов при окислительном стрессе. Успехи современной биологии 113(4): 456–470. [Kenija MV, Lukash AI, Gus'kov EP (1993) Rol' nizkomolekuljarnyh antioksidantov pri okislitel'nom stresse. Uspehi sovremennoj biologii 113(4): 456–470. (In Russ)].

Soldatov AA, Gostyukhina OL, Borodina AV, Golovina IV (2013) Qualitative composition of carotenoids, catalase and superoxide dismutase activities in tissues of the bivalve mollusc Anadara inaequivalvis (Bruguiere, 1789). J Evol Biochem Physiol 49(4): 255–263. https://doi.org/255-63. 10.1134/S0022093013040026

Soldatov AA, Gostyukhina OL, Borodina AV, Golovina IV (2017) Glutathione Antioxidant Complex and Carotenoid Composition in Tissues of the Bivalve Mollusk Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906). J Evol Biochem Physiol 53: 289–297. https://doi.org/10.1134/S0022093017040056

Gostjuhina OL, Andreenko TI (2020). Enzymatic and Low-Molecular Weight Parts of Antioxidant Complex in Two Species of Black Sea Mollusks with Different Resistance to Oxidative Stress: Mytilus galloprovincialis Lam. and Anadara kagoshimensis (Tokunaga, 1906). Biol Bull Rev 10: 38–47. https://doi.org/10.1134/S2079086420010041

Nakano T, Yamada K, Okamura K (2017) Duration rather than frequency of anoxia causes mass mortality in ark shell Anadara kagoshimensis. Marine Poll Bull 125(1–2): 86–89. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2017.07.073