Аннотация
Тета-осцилляции гиппокампа являются ключевым сетевым паттерном активности, вовлеченным в реализацию таких функций, как пространственная навигация, обучение и память. У животных in vivo тета-осцилляции гиппокампа демонстрируют билатеральную синхронизацию. Осцилляции в тета-частотном диапазоне также были описаны в интактных препаратах гиппокампа in vitro. Однако остается неясным, каким образом тета- осцилляции синхронизируются между левым и правым гиппокампами. Для исследования этого вопроса был использован препарат интактных гиппокампов, соединенных вентральными гиппокампальными комиссурами in vitro, полученных от ювенильных и взрослых крыс или мышей. Локальные полевые потенциалы и спайковая активность нейронов регистрировались с помощью внеклеточных электродов из слоя пирамидных клеток и stratum radiatum СА1 области левого и правого гиппокампа. Было обнаружено, что активность нейронной сети в левом и правом гиппокампе организована в тета- осцилляции, которые модулируют спайковую активность СА1 нейронов. Как спайковая активность СА1 нейронов, так и полевые тета-осцилляции демонстрировали высокий уровень двусторонней синхронизации в левом и правом гиппокампах. После хирургического рассечения вентральной комиссуры тета-осцилляции сохранялись с обеих сторон, но их двусторонняя синхронизация полностью устранялась. Таким образом, тета- осцилляции синхронизированы в левом и правом гиппокампах in vitro, и билатеральная синхронизация тета осцилляций in vitro обеспечивается межгиппокампальными комиссуральными связями.
Литература
Suzuki SS, Smith GK (1987) Spontaneous EEG spikes in the normal hippocampus. I. Behavioral correlates, laminar profiles and bilateral synchrony. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 67(4):348–359. https://doi.org/10.1016/0013-4694(87)90123-4
Buzsaki G (1989) Two-stage model of memory trace formation: a role for "noisy" brain states. Neuroscience 31(3):551–570. https://doi.org/10.1016/0306-4522(89)90423-5
Buzsaki G, Buhl DL, Harris KD, Csicsvari J, Czeh B, Morozov A (2003) Hippocampal network patterns of activity in the mouse. Neuroscience 116(1):201–211. https://doi.org/10.1016/S0306-4522(02)00669-3
Buzsaki G (2015) Hippocampal sharp wave-ripple: A cognitive biomarker for episodic memory and planning. Hippocampus 25(10):1073–1188. https://doi.org/10.1002/hipo.22488
Carr MF, Karlsson MP, Frank LM (2012) Transient slow gamma synchrony underlies hippocampal memory replay. Neuron 75(4):700–713. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2012.06.014
Shinohara Y, Hosoya A, Hirase H (2013) Experience enhances gamma oscillations and interhemispheric asymmetry in the hippocampus. Nat Commun 4:1652. https://doi.org/10.1038/ncomms2658
Pfeiffer BE, Foster DJ (2015) PLACE CELLS. Autoassociative dynamics in the generation of sequences of hippocampal place cells. Science 349(6244):180–183. https://doi.org/10.1126/science.aaa9633
Wang Y, Toprani S, Tang Y, Vrabec T, Durand DM (2014) Mechanism of highly synchronized bilateral hippocampal activity. Exp Neurol 251:101–111. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2013.11.014
Benito N, Martin-Vazquez G, Makarova J, Makarov VA, Herreras O (2016) The right hippocampus leads the bilateral integration of gamma-parsed lateralized information. Elife 5. https://doi.org/10.7554/eLife.16658
Tanaka M, Wang X, Mikoshiba K, Hirase H, Shinohara Y (2017) Rearing-environment-dependent hippocampal local field potential differences in wild-type and inositol trisphosphate receptor type 2 knockout mice. J Physiol 595(20):6557–6568. https://doi.org/10.1113/JP274573
Valeeva G, Nasretdinov A, Rychkova V, Khazipov R (2019) Bilateral Synchronization of Hippocampal Early Sharp Waves in Neonatal Rats. Front Cell Neurosci 13:29. https://doi.org/10.3389/fncel.2019.00029
Khazipov R, Holmes GL (2003) Synchronization of kainate-induced epileptic activity via GABAergic inhibition in the superfused rat hippocampus in vivo. J Neurosci 23(12):5337–5341. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-12-05337.2003
Buzsaki G (2002) Theta Oscillations in the hippocampus. Neuron 33:325–340. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(02)00586-x
Buzsaki G, Moser EI. (2013) Memory, navigation and theta rhythm in the hippocampal-entorhinal system. Nat Neurosci 16(2):130–138. https://doi.org/10.1038/nn.3304
Colgin LL (2013) Mechanisms and functions of theta rhythms. Annu Rev Neurosci 36:295–312. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-062012-170330
Hasselmo ME (2005) What is the function of hippocampal theta rhythm?--Linking behavioral data to phasic properties of field potential and unit recording data. Hippocampus 15(7):936–949. https://doi.org/10.1002/hipo.20116.
Mizuseki K, Sirota A, Pastalkova E, Buzsaki G (2009) Theta oscillations provide temporal windows for local circuit computation in the entorhinal-hippocampal loop. Neuron 64(2):267–80. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2009.08.037
Shinohara Y, Hosoya A, Yahagi K, Ferecsko AS, Yaguchi K, Sik A, Itakura M, Takahashi M, Hirase H (2012) Hippocampal CA3 and CA2 have distinct bilateral innervation patterns to CA1 in rodents. Eur J Neurosci 35(5):702–710. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2012.07993.x
Fernandez-Ruiz A, Oliva A, Nagy GA, Maurer AP, Berenyi A, Buzsaki G (2017) Entorhinal-CA3 Dual-Input Control of Spike Timing in the Hippocampus by Theta-Gamma Coupling. Neuron 93:1213–1226. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2017.02.017
Buzsaki G, Eidelberg E (1982) Convergence of associational and commissural pathways on CA1 pyramidal cells of the rat hippocampus. Brain Res 237(2):283–295. https://doi.org/10.1016/0006-8993(82)90442-5
Goutagny R, Jackson J, Williams S (2009) Self-generated theta oscillations in the hippocampus. Nature Neuroscience 12(12):1491–1493. https://doi.org/10.1038/nn.2440.
Ducharme G, Lowe GC, Goutagny R, Williams S (2012) Early Alterations in Hippocampal Circuitry and Theta Rhythm Generation in a Mouse Model of Prenatal Infection: Implications for Schizophrenia. Plos One 7(1):8. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0029754.
Jackson J, Amilhon B, Goutagny R, Bott JB, Manseau F, Kortleven C, Bressler SL, Williams S (2014) Reversal of theta rhythm flow through intact hippocampal circuits. Nature Neuroscience 17(10):1362–1370. https://doi.org/10.1038/nn.3803.
Amilhon B, Huh CYL, Manseau F, Ducharme G, Nichol H, Adamantidis A, Williams S (2015) Parvalbumin Interneurons of Hippocampus Tune Population Activity at Theta Frequency. Neuron 86(5):1277–1289. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.05.027.
Khalilov I, Dzhala V, Medina I, Leinekugel X, Melyan Z, Lamsa K, Khazipov R, Ben-Ari Y (1999) Maturation of kainate-induced epileptiform activities in interconnected intact neonatal limbic structures in vitro. Eur J Neurosci 11(10):3468–3480. https://doi.org/10.1046/j.1460-9568.1999.00768.x
Khalilov I, Esclapez M, Medina I, Aggoun D, Lamsa K, Leinekugle X, Khazipov R, BenAri Y (1997) A novel in vitro preparation: the intact hippocampal formation. Neuron 19(4):743–749. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(00)80956-3
Khazipov R, Desfreres L, Khalilov I, Ben-Ari Y (1999) Three-independent-compartment chamber to study in vitro commissural synapses. J Neurophysiol 81(2):921–924. https://doi.org/10.1152/jn.1999.81.2.921
Leinekugel X, Khalilov I, Ben-Ari Y, Khazipov R (1998) Giant depolarizing potentials: the septal pole of the hippocampus paces the activity of the developing intact septohippocampal complex in vitro. J Neurosci 18(16):6349–6357. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.18-16-06349.1998
Khalilov I, Holmes GL, Ben Ari Y (2003) In vitro formation of a secondary epileptogenic mirror focus by interhippocampal propagation of seizures. Nat Neurosci 6(10):1079–1085. https://doi.org/10.1038/nn1125
Khalilov I, Le Van QM, Gozlan H, Ben Ari Y (2005) Epileptogenic Actions of GABA and Fast Oscillations in the Developing Hippocampus. Neuron 48(5):787–796. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2005.09.026
Nardou R, Ben-Ari Y, Khalilov I (2009) Bumetanide, an NKCC1 antagonist, does not prevent formation of epileptogenic focus but blocks epileptic focus seizures in immature rat hippocampus. J Neurophysiol 101(6):2878–2888. https://doi.org/10.1152/jn.90761.2008
Ylinen A, Soltesz I, Bragin A, Penttonen M, Sik A, Buzsaki G (1995) Intracellular correlates of hippocampal theta rhythm in identified pyramidal cells, granule cells, and basket cells. Hippocampus 5(1):78–90. https://doi.org/10.1002/hipo.450050110
Buzsaki G, Czopf J, Kondakor I, Kellenyi L (1986) Laminar distribution of hippocampal rhythmic slow activity (RSA) in the behaving rat: current-source density analysis, effects of urethane and atropine. Brain Res 365(1):125–137. https://doi.org/10.1016/0006-8993(86)90729-8
Kamondi A, Acsady L, Wang XJ, Buzsaki G (1998) Theta oscillations in somata and dendrites of hippocampal pyramidal cells in vivo: activity-dependent phase-precession of action potentials. Hippocampus 8(3):244–261. https://doi.org/10.1002/(SICI)1098-1063(1998)8:3<244::AID-HIPO7>3.0.CO;2-J