Аннотация
На основе результатов эколого-гистофизиологических исследований с применением световой микроскопии, включая иммуногистохимию, электронную микроскопию с количественной морфометрией результатов, обнаружено участие преоптико-гипофизарной нейросекреторной системы (гипоталамо-гипофизарной нейросекреторной системы, ГГНС) в инициировании миграционных процессов, подтвердив, таким образом, гипотезу проф. Н.Л. Гербильского и А.Л. Поленова о природе «миграционного импульса». Впервые, в начале миграционного процесса у генетически отдаленных видов, но экологически сходных анадромых форм мигрантов (осетровых и лососевых) с различным сезоном размножения: весенненерестующих русского осетра, севрюги и осенненерестующей горбуши установлена активация синтеза нейросекреторных продуктов в перикарионах нейросекреторных клеток (НСК) и их транспорт в нейрогипофиз, где они аккумулируются. Одновременно показано выведение нейросекреторных продуктов из НСК в ликвор III желудочка мозга. Таким образом, ГГНС оказывает комплексный синхронный эффект, который заключается: 1) в нейротропном воздействии нонапептидных нейрогормонов на поведенческие центры центральной нервной системы (ЦНС), вызывающее доминантное состояние возбуждения ЦНС, соответствующее «миграционному импульсу», 2) в нарушении адаптированного уровня осморегуляции морского «нагульного» периода онтогенеза и 3) в прекращении известного антигонадотропного действия нонапептидных нейрогормонов, что способствует переходу организма на энергозатратный энергетический тип метаболизма. Сопоставительный анализ собственных и литературных данных подтверждает общность этого метаболического механизма у рыб, что позволяет его рассматривать как важнейшую филогенетическую адаптацию типа ароморфоза, направленную на достижение биологического прогресса вида. В последующих навигационных механизмах хоминга, широко освещенных в мировой литературе, ведущую роль выполняют люлиберинергические центры гипоталамуса. Экологическое многообразие этих механизмов популяционного уровня и наличие стрэинга у рыб позволяет рассматривать их как специализации микроэволюционного происхождения. Последующий анализ функции ГГНС в процессах миграции и нереста позволит установить основной принцип интеграции процессов этого этапа онтогенеза, важнейшего для существования вида.
Литература
Blazquez M, Bosma PT, Frazer EJ, Van Look KJW, Trudeau VL (1998) Fish as models for the neuroendocrine regulation of reproduction and growth. Compar Biochem Physiol 119: 345–364. https://doi.org/10.1016/S0742-8413(98)00023-1
Bolis CL, Piccolella M, Dalla Valle AZ, Rankin JC (2001) Fish as model in pharmacological and biological research. Pharmacol Res 44 265–280. https://doi.org/10.1006/phrs.2001.0845
Garlov PE (2005) Plasticity of nonapeptidergic neurosecretory cells in fish hypothalamus and neurohypophysis. Int Rev Cytol 245: 123-170. https://doi.org/10.1016/S0074-7696(05)45005-6
Гербильский НЛ (1965) Биологическое значение и функциональная детерминация миграционного поведения рыб. В сб Биологическое значение и функциональная детерминация миграционного поведения животных. Наука 23–32. [Gerbilsky NL (1965) Biological significance and functional determination of migratory behavior of fish. In Biological significance and functional determination of fish migratory behavior. Nauka 23–32. (In Russ). https://www.alib.ru/au-/nm-biologicheskoe_znachenie_funkcionalnmnnaya_determinaciya_migr
Zohar Y, Muñoz-Cueto JA, Elizur A, Kah O (2010) Neuroendocrinology of reproduction in teleost fish. Gen Comp Endocrinol 165 (3): 438–455. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2009.04.017
Zohar Y (2020) Fish reproductive biology - Reflecting on five decades of fundamental and translational research. Gen Comp Endocrinol 300:113544. https://doi: 10.1016/j.ygcen.2020 113544
Ueda H (2012) Physiological mechanisms of imprinting and homing migration in Pacific salmon Oncorhynchus spp. J Fish Biol 81 (2): 543–558. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2012.03354.x
Blanco AM (2020) Hypothalamic- and pituitary-derived growth and reproductive hormones and the control of energy balance in fish. Gen Comp Endocrinol 287: 113322. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2019.113322
Поленов АЛ, Константинова МС, Гарлов ПЕ (1993) Гипоталамо-гипофизарный нейроэндокринный комплекс. Основы современной физиологии (нейроэндокринология). Наука кн.1 ч. 1: 139–187. [Polenov AL, Konstantinova MS, Garlov PE (1993) Hypothalamic-hypophysial neuroendocrine complex. Fundamentals of modern physiology (neuroendocrinology)]. Nauka K1 C 1: 139–187. (In Russ).
Warne JM, Harding KE, Balment RJ (2002) Neurohypophysial hormones and renal function in fish and mammals. Comp Biochem Physiol B Biochem Mol Biol 132: 231–237. https://doi.org/10.1016/S1096-4959(01)00527-9
Balment RJ, Lu W, Weybourne E, Warne JM (2006) Arginine vasotocin a key hormone in fish physiology and behaviour: a review with insights from mammalian models. Gen Compar Endocr 147(1): 9–16. https://doi.org/10.1016j.ygcen.2005.12.022
Яковлева ИВ (2000) Нейроэндокринологические аспекты раннего онтогенеза круглоротых и рыб. СПб. ООО Петрополис. [Yakovleva IV (2000) Neuroendocrinological aspects of early ontogenesis of cyclostomata and fish. SPb. OOO Petropolis. (In Russ)]. https://www.libex.ru/detail/book444313.html
Баранникова ИА (1975) Функциональные основы миграций рыб. Наука. СПб. [Barannikova IA (1975) Functional bases of fish migrations. Nauka. Spb]. (In Russ)]. https://www.alib.ru/au-barannikova/nm-funkcionalnmnnye_osnovy_migracij_ryb/
Гарлов ПЕ, Кузик ВВ (2008) Нейроэндокринная регуляция размножения рыб. Аграф. CПб. [Garlov PE, Kuzik VV (2008) Neuroendocrine regulation of fish reproduction. Agraf. SPb. (In Russ)].
Lohmann KJ, Putman NF, Lohmann CM (2008) Geomagnetic imprinting: A unifying hypothesis of long-distance natal homing in salmon and sea turtles. Proc Natl Acad Sci U S A 105 (49):19096–19101. https://doi.or/10.1073/pnas.0801859105
Putman NF, Jenkins ES, Michielsens CG, Noakes DL (2014) Geomagnetic imprinting predicts spatio-temporal variation in homing migration of pink and sockeye salmon. J Royal Soc Interf 11 (99): 1–10. https://doi.org/10.1098/rsif.2014.0542
Makino K, Onuma TA, Kitahashi T, Ando H, Ban M, Urano A (2007) Expression of hormone genes and osmoregulation in homing chum salmon: a minireview. Gen Comp Endocr 152 (2): 304–309. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2007.01.010
Ueda H (2019) Sensory mechanisms of natal stream imprinting and homing in Oncorhynchus spp. J Fish Biol 95: 293–303. https://doi.org/10.1111/jfb.13775
Микодина ЕВ, Седова МА, Чмилевский ДА Микулин АЕ, Пьянова СВ, Полуэктова ОГ (2009) Гистология для ихтиологов. Опыт и советы ВНИРО: 112. [Mikodina EV, Sedova MA, Chmilevsky DA, Mikulin AE, Pyanova SV, Poluektova OG (2009) Histology for ichthyologists. Experience and advice. VNIRO: 112. (In Russ)].
Хериет ЭР, Гаттер КС(1999) Молекулярная клиническая диагностика. М. Мир. 20-65. [Heriot ER, Gutter KS (1999) Molecular clinical diagnostics. M. Mir. 20–65. (In Russ)].
Миронов АА, Комиссарчик ЯЮ, Миронов ВА (1994) Методы электронной микроскопии в биологии и медицине. Наука. [Mironov AA, Komissarchik YYu, Mironov VA (1994) Methods of electron microscopy in biology and medicine. Nauka. (In Russ)].
Griffiths (2004) The Use of ElectronMiccroscopy in Cell Biology. MCB: 68
Polenov AL, Garlov PE (1971) The hypothalamo-hypophysial system in Acipenseridae. I. Ultrastructural organization of large neurosecretory terminals (Herring bodies) and axoventricular contacts. Z Zellforsch 116: 349–374.
Parhar IS, Satoshi O, Tomohiro H, Yasuo S (2003) Single-Cell Real-Time Quantitative Polymerase Chain Reaction of Immunofluorescently Identified Neurons of Gonadotropin-Releasing Hormone Subtypes in Cichlid Fish. Endocrinology 144 (8): 3297–3300. https://doi.org/10.1210/en.2003-0386
Ota Y, Ando H, Ban M, Urano A (1996) Sexually different expression of neurohypophysial hormone genes in the preoptic nucleus of pre-spawning chum salmon. Zool Sci 13 (4): 593–601. https://doi.org/10.2108/zsj.13.593
Urano A, Ando H (2003) Quantitative analyses of the levels of hormonal mRNAs in the salmon neuroendocrine system. Aquatic Genomics. Springer. Tokyo. 225–235. https://doi.org/10.1007/978-4-431-65938-9_20
Hiraoka S, Ando H, Ban M, Ueda H, Urano A (1997) Changes in expression of neurohypophysial hormone genes during spawning migration in chum salmon, Oncorhynchus keta. J Mol Endocrinol 18: 49–55. https://doi.org/10.1677/jme.0.0180049
Гарлов ПЕ, Поленов АЛ (1996) Функциональная цитоморфология преоптико-гипофизарной нейросекреторной системы рыб. Цитология 38 (3): 275-299. [Garlov PE, Polenov AL (1996) Functional cytomorphology of the preoptico-hypophysial neurosecretory system of fish. Cytology 38 (3): 275–299. (In Russ)]. https://elibrary.ru/item.asp?id=14933591
Polenov AL, Pavlovich M, Garlov PE (1972) Preoptic Nucleus and Neurohypophysis in Sturgeons (Acipenser güldenstädti Brandt) at Different stages of their Life Cycle and in experiments. Gen Compar Endocrinol 18: 617. https://doi.org/10.1016/0016-6480(72)90040-8
Goodson JL, Bass AH (2001) Social behavior functions and related anatomical characteristics of vasotocin/vasopressin systems in vertebrates. Brain Res Rev 35: 246–265. https://doi.org/10.1016/S0165-0173(01)00043-1
Godwin J, Thompson R (2012) Nonapeptides and social behavior in fishes. Horm Behav 61: 230–238. https://doi.org/10.1016/j.yhbeh.2011.12.016
Munakata A, Kobayashi M (2010) Endocrine control of sexual behavior in teleost fish. Gen Comp Endocrinol 165(3):456–468. https :// doi: 10.1016/j.ygcen.2009.04.011 PMID: 19393660
Foran CM, Bass AH (1999) Preoptic GnRH and AVT: axes for sexual plasticity in teleost fish. Gen Comp Endocrinol 116: 141–152. https://doi.org/10.1006/gcen.1999.7357
Gozdowska M, Kleszczyñska A, Sokołowska E, Kulczykowska E (2006) Arginine vasotocin (AVT) and isotocin (IT) in fish brain: diurnal and seasonal variations. Comp Biochem Physiol 143: 330–334. https://doi.org/10.1016/j.cbpb.2005.12.004
Maximino C, Lima MG, Oliveira KR, Batista E de J, Herculano AM (2013) "Limbic associative" and "autonomic" amygdala in teleosts: a review of the evidence. J Chem Neuroanat 48–49: 1-13. https://doi.org/10.1016/j.jchemneu.2012.10.001
Rodriguez-Santiago M, Nguyen J, Winton LS, Weitekamp CA, Hofmann HA (2017) Arginine Vasotocin Preprohormone Is Expressed in Surprising Regions of the Teleost Forebrain. Front Endocrinol (Lausanne) 14(8):195. https:// doi: 10.3389/fendo.2017.00195
Almeida O, Oliveira RF (2015) Social Status and Arginine Vasotocin Neuronal Phenotypes in a Cichlid Fish. Brain Behav Evol 85(3):203–213. https://doi: 10.1159/000381251
Greenwood AK, Wark AR, Fernald RD, Hofmann HA (2008) Expression of arginine vasotocin in distinct preoptic regions is associated with dominant and subordinate behaviour in an African cichlid fish. Proc Biol Sci 275(1649):2393–2402. https://doi: 10.1098/rspb.2008.0622
Newman SW (1999) The medial extended amygdala in male reproductive behavior. A node in the mammalian social behavior network. Ann NY Acad Sci 877: 242-257. https://doi.org/10.1111/j.1749-6632.1999.tb09271.x
Lema SC (2010) Identification of multiple vasotocin receptor cDNAs in teleost fish: sequences, phylogenetic analysis, sites of expression, and regulation in the hypothalamus and gill in response to hyperosmotic challenge. Mol Cell Endocrinol 321(2): 215–230. https://doi.org/10.1016/j.mce.2010.02.015
O'Connell LA, Hofmann HA (2012) Evolution of a vertebrate social decision-making network. Science 336(6085): 1154–1157. https://doi.org/10.1126/science.1218889
Kulczykowska E (2007) Arginine vasotocin and isotocin: towards their role in fish osmoregulation. Fish Osmoregulation (Enfield, NH: Sci Publ): 151–176. https://doi.org/10.1201/9780429063909-6
43. Saito D, Ota Y, Hiraoka S, Hyodo S, Ando H, an Urano K (2001) Effect of Oceanographic Environments on Sexual Maturation, Salinity Tolerance, and Vasotocin Gene Expression in Homing Chum Salmon. Zool Sci 18 (3): 389–396. https://doi.org/10.2108/zsj.18.389
Olson KR (2002) Gill circulation: regulation of perfusion distribution and metabolism of regulatory molecules. J Exp Zool 293: 320–335. https://doi.org/10.1002/jez.10126
Marshall WS (2003) Rapid regulation of NaCl secretion by estuarine teleost fish: coping strategies for short-duration fresh water exposures. Biochim Biophys Acta (BBA)—Biomembranes 1618: 95–105. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2003.10.015
Guibbolini ME, Avella M (2003) Neurohypophysial hormone regulation of Cl- secretion: evidence for V receptors in sea bass gill respiratory cells in culture. J Endocrinol 176(1): 111–119. https://doi.org/10.1677/joe.0.1760111
Pierantoni R, Cobellis G, Meccariello R, Fasano S (2002) Evolutionari aspects of cellular communication in the vertebrate hypothalamo-hypophysio-gonadal axis. Internat Rev Cytol 218: 69–141. http://dx.doi.org/10.1016/s0074-7696(02)18012-0
Saito D, Hasegava Y, Urano K (2003) Gonadotropin-releasing hormone modulate electrical activity of vasotocin and isotocin neurons in the brain of rainbow trout. Neurosci Lett 351: 107–110. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2003.08.017
Hasunuma I, Toyoda F, Okada R, Yamamoto K, Kadono Y, Kikuyama S (2013) Roles of arginine vasotocin receptors in the brain and pituitary of submammalian vertebrate. Int Rev Cell Mol Biol 304: 191–225. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-407696-9.00004-X/
Gozdowska M, Ślebioda M, Kulczykowska E (2013) Neuropeptides isotocin and arginine vasotocin in urophysis of three fish species. Fish Physiol Biochem 39: 863–869. https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs10695-012-9746-6
Guibbolini ME, Pierson PM, Lahlou B (2000) Neurohypophysial hormone receptors and second messengers in trout hepatocytes. J Endocrinol 167: 137–144. https://doi.org/10.1677/joe.0.1670137
ShahjahanMd, Kitahashi T, Parhar IS (2014) Central pathways integrating metabolism and reproduction in teleosts. Front Endocrinol (Lausanne) 5:36. https://doi.org/10.3389/fendo.2014.00036
Rose JD, Moore FL (2002) Behavioral neuroendocrinology of vasotocin and vasopressin and the sensorimotor processing hypothesis. Neuroendocrinology 23: 317–341. https://doi.org/10.1016/S0091-3022(02)00004-3
Soma KK, Francis RC, Wingfield JC, Fernald RD (1996) Androgen regulation of hypothalamic neurons containing gonadotropin-releasing hormone in a cichlid fish - integration with social cues. Horm Behav 30 (3): 216–226. https://doi.org/10.1006/hbeh.1996.0026
Kudo H, Hyodo S, Ueda H, Hiroi O, Aida K, Urano A, Yamauchi K (1996) Cytophysiology of gonadotropin-releasing-hormone neurons in chum salmon (Oncorhynchus keta) forebrain before and after upstream migration. Cell Tiss Res 284 (2):261–267. https://doi.org/10.1007/s004410050586
Anglade J, Landbergen T, Kah O (1993) Origin of the pituitary innervation in the goldfish. Cell Tissue Res 273 (2): 345–355. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/23885385
Ueda H (2011) Physiological mechanism of homing migration in Pacific salmon from behavioral to molecular biological approaches. Gen Comp Endocrinol 170(2):222–232. https://doi: 10.1016/j.ygcen.2010.02.003
Onuma TA, Makino K, Ando H, Ban M, Fukuwaka MA, Azumaya T, Urano A (2010) Expression of GnRH genes is elevated in discrete brain loci of chum salmon before initiation of homing behavior and during spawning migration. Gen Comp Endocrinol 168(3) 356–368. https://doi: 10.1016/j.ygcen.2010.05.001
Boiko NE (2003) Hexachloran and oil contaminations alters memorisation of odors in sturgeon, Acipenser güldenstädtii Brandt. J Envir Protect Ecol 4 (1): 134–140.
Хлебович ВВ (1974) Критическая соленость биологических процессов. Наука. [Khlebovich VV (1974) Critical salinity of biological processes. Nauka. (In Russ)].