ВЛИЯНИЕ ПОСЛЕДСТВИЙ ГИПОКСИЧЕСКИХ ВОЗДЕЙСТВИЙ В РАЗНЫЕ ПЕРИОДЫ ЭМБРИОГЕНЕЗА, НА ЭЛЕКТРИЧЕСКУЮ АКТИВНОСТЬ СЛУХОВОЙ КОРЫ В ПЕРВЫЙ МЕСЯЦ ПОСТНАТАЛЬНОГО РАЗВИТИЯ КРОЛИКОВ
PDF

Ключевые слова

пренатальная гипоксия
электрокортикограмма
зародышевый период
предплодный период
плодный период
кролик

Аннотация

У 20– и 30–дневных крольчат, подвергнутых гипоксии в разные периоды внутриутробной жизни исследован спектральный состав ЭКоГ слуховой коры. Недостаток кислорода в зародышевый (E1–8), предплодный (E8–18) и плодный периоды (E18–28) пренатального развития по–разному влияет на формирование спектра ЭКоГ слуховой коры крольчат. Эти различия в основном выражаются степенью увеличения количества медленных волн в электрической активности слуховой коры. Как у 20–, так и 30–дневных крольчат, подвергнутых гипоксии в зародышевый период эмбриогенеза, спектральные показатели ЭКоГ отклоняются от нормы незначительно, тогда как гипоксия на двух более поздних сроках эмбриогенеза приводила к более выраженным, но сходным изменениям спектральных показателей. Исходя из этих данных, можно предположить, что клетки, формирующие нервные структуры, генерирующие электрическую активность слуховой коры кролика, более чувствительны к недостатку кислорода в предплодный и плодный периоды эмбриогенеза, по сравнению с зародышевым периодом внутриутробной жизни.

https://doi.org/10.31857/S0044452921060048
PDF

Литература

Bickler P, Hansen B (1998) Hypoxia–tolerant neonatal CA1 neurons: relationship of survival to evoked glutamate release and glutamate receptor–mediated calcium changes in hippocampal slices. Brain Res Dev Brain Res 106(1–2):57–69. doi: 10.1016/s0165–3806(97)00189–2

Kawai S, Yonetani M, Nakamura H, Orada Y (1989) Effects of deprivation of oxygen and glucose on the neural activity and the level of high energy phosphates in the hippocampal slices of immature and adult rat. Dev Brain res 48(1):11–18.

Мехтиев АА, Ибрагимли ИГ, Гусейнов АГ (2015) Влияние гипоксии проведенное в разные периоды онтогенеза на биоэлектрическую активность мозга крольчат. Известия Национальной Академии Наук Азербайджана 70:98–103. [Mekhtiev AA, Ibragimli IG, Guseynov AG (2015) Vliyanie gipoksii provedennoe v raznye periody ontogeneza na bioelektricheskuyu aktivnost mozga krolchat. Izvestiya Natsionalnoy Akademii Nauk Azerbaydzhana 70: 98–103. (In Russ.)].

Lafemina M, Sheldon R, Ferriero D (2006) Acute hypoxia–ischemia results in hydrogen peroxide accumulation in neonatal but not adult mouse brain. Pediatr Res 59:680–683. https://doi.org/10.1203/01.pdr.0000214891.35363.6a

Тагиев ШК, Джангиров ПЛ, Мамедов ХБ (1982) Фоновая биоэлектрическая активность мозга кроликов разных возрастных сроков. Журн высш нерв деят 32(3): 560–562. [Tagiev ShK, Dzhangirov PL, Mamedov Kh B (1982) Fonovaya bioelektricheskaya artivnost mozga krolikov raznykh vozrastnykh srokov. Zhurn vyssh nerv. deiat 32(3):560–562. (In Russ.)].

Васильев ДС, Туманова НЛ, Журавин ИА (2008) Структурные изменения в нервной ткани новой коры в онтогенезе крыс после гипоксии на разных сроках эмбриогенеза. Журн эвол биохим и физиол 44(3):258–267. [Vasilev DS, Tumanova NL, Zhuravin IA (2008) Strukturnye izmeneniya v nervnoy tkani novoi kory v ontogeneze krys posle gipoksii na raznykh srokakh embriogeneza. J evol biochem physiol 44(3):258–267. (In Russ.)].

Tanaka H, Amamiya S, Takahashi S, Suzuki N, Araki A, Ohinata J, Fujieda K (2010) Effect of neonatal hypoxia on the development of intraspinal serotonergic fibers in relation to spinal motoneurons Brain Dev 32:268–274.

Гусейнов АГ, Мамедов ХБ (2012) Влияние гипоксии в разные периоды пренатального онтогенеза на электрокортикограмму плодов кролика. Рос физиол журн им ИМ Сеченова 98(10):1250–1257. [Guseynov AG, Mamedov KhB (2012) Vliyanie gipoksii v raznye periody prenatalnogo ontogeneza na elektrokortikogrammu plodov krolika. Russ J Physiol 98(10):1250–1257. (In Russ.)].

Абдулкеримова СЛ, Мамедов ХБ, Гусейнов АГ (2008) Влияние пренатальной гипоксии на функциональное развитие зрительной коры крольчат. Проблемы физиологии и биохимии 26:1–10. [Abdulkerimova SL, Mamedov KhB, Guseynov AG (2008) Vliyaniye prenatalnoy gipoksii na funktsionalnoe razvitiye zritelnoy kory krolchat. Problemy fiziologii i biokhimii 26:1–10. (In Russ.)].

Газиев АГ, Рагимли ВМ, Мамедов ХБ, Абдулкеримова СЛ (2007). Послойный анализ биоэлектрической активности зрительной коры мозга 30–ти дневных крольчат. Проблемы физиологии и биохимии 25:145–153. [Gaziyev AG, Ragimli VM, Mamedov KhB, Abdulkerimova SL (2007) Posloynyi analiz bioelektricheskoi aktivnosti zritelnoi kory mozga 30–ti dnevnykh krolchat. Problemy fiziologii i biokhimii 25: 145–153. (In Russ.)].

Клявина МП, Малышева ВВ (1979) Реакции нейронов слуховой коры в онтогенезе у кролика. Нейрональные механизмы развивающегося мозга. М. Наука. 159–171. [Klyavina MP, Malysheva VV (1979) Reaktsii neyronov slukhovoi kory v ontogeneze u krolika. Neyronalnye mekhanizmy razvivayushchegosya mozga. M. Nauka 159–171. (In Russ.)].

Шмитд ГА (1951) Эмбриология животных. Общая эмбриология. ч 1. М. Советская наука. [Shmitd GA (1951) Embriologiya zhivotnykh. Obshchaya embriologiya (Embryology of animals. General embryology). ch. 1 M. Sovetskaya nauka. (In Russ.)].

Блинков СМ, Бразовская ФА, Пуцилло МВ (1973) Атлас мозга кролика. М. Медицина. [Blinkov SM, Brazovskaya FA, Putsillo MB (1973) Atlas mozga krolika. M. Meditsina. (In Russ.)].

Робинер ИС (1959) О локализации кожного анализатора в коре и зрительном бугре кролика и кошки. Развитие центральной нервной системы. М. Наука. 1959. 205–225. [Robiner IS (1959) O lokalizatsii kozhnogo analizatora v kore i zritelnom bugre krolika i koshki. Razvitie tsentralnoi nervnoi sistemy. M. Nauka. 205–225. (In Russ.)].

Kilkenny C, Browne WJ, Cuthill IC, Emerson M, Altman DG (2010) Improving bioscience research reporting: the ARRIVE guidelines for reporting animal research. PLoS Biol 8: e1000412.

Дыбан АП, Пучков ВФ, Баранов ВС (1975) Лабораторные млекопитающие: мышь, крыса, кролик, хомячок. Проблемы биологии развития. Объекты биологии развития. М Наука 505–566. [Dyban AP, Puchkov VF, Baranov VS (1975) Laboratornye mlekopitayushchie: mysh, krysa, khomyachok. Problemy biologii razvitiya. Obekty biologii razvitiya. (Laboratory mammals: mouse, rat, rabbit, hamster. Problems of developmental biology. Objects of developmental biology). Moscow. Nauka. 505–566. (In Russ.)].

Троицкая СА (1953) Пренатальный онтогенез коркового конца двигательного анализатора у кролика. Архив анат гистол и эмбриол 30(1):21–31. [Troitskaya SA (1953) Prenatalnyi ontogenez korkovogo kontsa dvigatelnogo analizatora u krolika. Arkhiv anat gistol i embroil 30(1): 21–31 (In Russ.)].

Stensaas LJ (1967) The bevelopment of hippocampal and dorsolateral pallial regions of the cerebral hemisphere in fetal rabbits: II. Twenty millimeter stage, neuroblast morphology. J Com Neurol 129:71–81. https://doi.org/10.1002/cne.901290106

Fernandez V, Bravo H (1974) Autoradiographic study of development of the cerebral cortex in the rabbit. Brain Behav a evol 9(5):317–333.

Пенцик АС (1940) Онтогенетическое развитие биоэлектрической деятельности и клеточного строения мозговой коры. Тр инст мозга М. 5:273–293. [Pentsik AS (1940) Ontogeneticheskoe razvitie bioelektricheskoi deyatelnosti i kletochnogo stroeniya mozgovoi kory. Tr inst mozga M. 5:273–293. (In Russ.)].

Белова ТИ (1971) О закономерностях онтогенетического созревания нервной системы млекопитающих. Успехи физиол. наук 2(2):68–104. [Belova TI (1971) O zakonomernostyakh ontogeneticheskogo sozrevaniya nervnoi sistemy. Uspekhi fiziol nauk 2(2):68–104 (In Russ.)].

Stensaas LJ (1967) The development of hippocampal and dorsolateral pallial regions of the cerebral hemisphere in fetal rabbits. III. Twenty–nine millimeter stage, marginal lamina. J Comp Neurol 130:149–162.

Максимова ЕВ (1990) Онтогенез коры больших полушарий. М. Наука. [Maksimova EV (1990) Ontogenez kory bolshikh polusharii. M. Nauka. (In Russ.)].

Stensaas LJ (1968) The development of hippocampal and dorsolateral pallial regions of the cerebral hemisphere in fetal rabbits. VI. Ninety millimeter stage, cortical differentiation. J Comp Neurol 132:93–108. https://doi.org/10.1002/cne.901320105

Гусейнов АГ (2003) Структурная организация неокортекса кролика в пренатальном онтогенезе. Успехи физиол наук 34(3):64–75. [Guseynov AG (2003) Strukturnaya organizatsiya neokorteksa krolika v prenatalnom ontogeneze. Uspekhi fiziol nauk 34(3): 64–75. (In Russ.)].

Гусейнов АГ (2018) Влияние гипоксии на электрическую активность мозга крольчат разного возраста. Труды института зоологии 36(1):143–152. [Guseynov AG (2018) Vliyanie gipoksii na elektricheskuyu aktivnost mozga krolchat raznogo vozrasta. Trudy instituta zoologii 36(1):143–152. (In Russ.)].

Окс С (1969) Основы нейрофизиологии. М. Мир. 1969. [Ochs S (1965) Elements of neurophysiology. Sidney Hardcover].

Vrensen G, De Groot D (1978) Neuronal and synaptic development in the cerebral cortex of the rabbits. Biological aspects of learning, memory formation and ontogeny of the CNS 1(5):383–391.

Дмитриева НИ (1965) Миелинизация центрального слухового пути в постнатальном онтогенезе у кролика. Журн эвол биох и физиол 1(5):159–165. [Dmitrieva NI (1965) Mielinizatsiya tsentralnogo slukhovogo puti v postnatalnom ontogeneze u krolika. Zh Evol Biokhim Fiziol.1(5):159–165. (In Russ.)].

Johnston M (2001) Excitotoxicity in neonatal hypoxia. Mental retardation and developmental disabilities research reviews 7:229–234. https://doi.org/10.1002/mrdd.1032

Buser J, Segovia K, Dean J, Nelson K, Beardsley D, Xi Gong, Ning Ling Luo, Ren J, Ying Wan, Riddle A, McClure MM (2010) Timing of appearance of late oligodendrocyte progenitors coincides with enhanced susceptibility of preterm rabbit cerebral white matter to hypoxia–ischemia J Cereb Blood Flow Metab 30:1053–1065. https://doi.org/10.1038/jcbfm.2009.286

Babiloni C, Frisoni G, Steriade M, Bresciani L, Binetti G, Del Percio C, Geroldi C, Miniussi C, Nobili F, Rodriguez G, Zappasodi F, Carfagna T, Rossini P (2006) Frontal white matter volume and delta EEG sources negatively correlate in awake subjects with mild cognitive impairment and Alzheimer's disease. Clin Neurophysiol 117:1113–1129. https://doi: 10.1016/j.clinph.2006.01.020.

Hellstrцm–Westas L, Rosen I (2005) Electroencephalography and brain damage in preterm infants. Early Human Dev 81:255–261. https://doi: 10.1016/j.earlhumdev.2005.01.006

Riddle A, Luo N, Manese M, Beardsley D, Green L, Rorvik D, Kelly K, Barlow C, Kelly J, Hohimer A, Back S (2006) Spatial heterogeneity in oligodendrocyte lineage maturation and not cerebral blood flow predicts fetal ovine periventricular white matter injury. J Neurosci Neuroscience 26:3045–3055. https:// doi: 10.1523/JNEUROSCI.5200–05.2006

Billiards S, Pierson C, Haynes R, Folkerth D, Kinney C (2006) Is the late preterm infant more vulnerable to gray matter injury than the term infant? Clin Perinatol 33:915–933. https:// doi: 10.1016/j.clp.2006.10.003

Mallard E, Williams C, Johnston B, Gluckman P (1994) Increased vulnerability to neuronal damage after umbilical cord occlusion in fetal sheep with advancing gestation. Am J Obstet Gynecol 170:206–214. https://doi: 10.1016/s0002–9378(94)70409–0.

Светлов ПГ (1978) Физиология (механика) развития. т.1. Процессы морфогенеза на клеточном и организменном уровне. Л. Наука. [Svetlov PG (1978) Fiziologiya (mekhanika) razvitiya t. 1. Protsessy morfogeneza na kletochnom i organizmennom urovne. (Physiology (mechanics) of development. vol. 1. The processes of morphogenesis at the cellular and organismal level). L. Nauka. (In Russ.)].

Webster W, Abela D (2007) The effect of hypoxia in development. Birth Defects Res. C Embryo Today 81:215–228. https:// doi: 10.1002/bdrc.20102

Rothman S (1983) Synaptic activity mediates death of hypoxic neurons. Science 220:536–537. https:// doi: 10.1126/science.6836300

Gerstein M, Huleihel M, Mane R., Stilman M, Kashtuzk I, Hallak M. Golan H (2005) Remodeling of hippocampal GABAergic system in adult offspring after maternal hypoxia and magnesium sulfate load: Immunohistochemical study. Exp Neurol 196(1):18–29.

Отеллин ВА, Коржевский ДЭ, Неокесарийский АА, Григорьев ИП, Гилерович ЕГ, Косткин ВБ, Хожай ЛК (2004) Последствия пренатального воздействия гипоксии на развивающийся мозг. Медицинский академический журнал 4:38–45. [OItellin VA, Korzhevskii DE, Neokesariiskii AA, Grigoryev IP, Gilerovich EG, Kostkin VB, Khozhai LK (2004) Posledstviya prenatalnogo vozdeystviya gipoksii na razvivayushchiisya mozg. Meditsinskii akademicheskii zhurnal 4:38–45. (In Russ.)].

Дубровская НМ, Журавин ИА (2008) Онтогенетические особенности поведения крыс, перенесших гипоксию на 14–е или 18–е сутки эмбриогенеза. Журн высш нервн деят 58(6):718–727. 2008. [Dubrovskaya NM, Zhuravin IA (2008) Ontogeneticheskie osobennosti krys, perenesshikh gipoksiyu na 14–e ili 18–e sutki embriogeneza. Zh. Vyssh. Nervn. Deyat 58(6):718–727. (In Russ.)]. https:// doi: 10.1111/j.1467–7687.2006.00498.x.

Breen S, Rees S, Walker D (1997) Identification of brainstem neurons responding to hypoxia in fetal and newborn sheep. Brain Res 748:107–121. https://doi: 10.1016/s0006–8993(96)01273–5

Amzica F, Steriade M (2000) Integration of low–frequency sleep oscillations in corticothalamic networks. Acta Neurobiol. Exp 60:229–245. doi: 10.1016/j.tins.2005.03.007

Steriade M (2005) Sleep, epilepsy and thalamic reticular inhibitory neurons. Trends Neurosci 28:317–324. doi: 10.1016/j.tins.2005.03.007

Robinson D (1999) The technical, neurological and psychological significance of 'alpha', 'delta' and 'theta' waves confounded in EEG evoked potentials: a study of peak latencies. Clin Neurophysiol 110:1427–1434. doi: 10.1016/s1388–2457(99)00078–4.

Vinogradova O (1995) Expression, control, and probable functional significance of the neuronal theta–rhythm. Prog Neurobiol 45:523–583. doi: 10.1016/0301–0082(94)00051–i

Ginsburg D, Pasternak E, Gurvitch A (1977) Correlation analysis of delta activity generated in cerebral hypoxia. Clin Neurophysiol 42:445–455.

Cobb S, Buhl E, Halasy K, Paulsen O, Somogyi P. (1995) Synchronization of neuronal activity in hippocampus by individual GABA–ergic interneurons. Nature 378:75–78. https://doi.org/10.1038/378075a0

Müller M, Brockhaus J, Ballanyi K (2002) ATP–independent anoxic activation of ATP–sensitive K+ channels in dorsal vagal neurons of juvenile mice in situ. Neurosci 109:313–328. https://doi.org/10.1016/S0306–4522(01)00498–5

Akopyan N, Baklavadzhyan O, Karapetyan M (1984) Effects of acute hypoxia on the EEG and impulse activity of the neurons of various brain structures in rats. Neurosci Behav Physiol 5:405–411. https://doi.org/10.1007/BF01184611

Urrestarazu E, Jirsch J, LeVan P, Hall J, Avoli M, Dubeau F, Gotman J (2006) High–frequency intracerebral EEG activity (100–500 Hz) following interictal spikes. Epilepsia 47:1465–1476. https://doi.org/10.1111/j.1528–1167.2006.00618.x

Hughes S, Crunelli V (2007) Just a phase they're going through: The complex interaction of intrinsic high–threshold bursting and gap junctions in the generation of thalamic α– and θ–rhythms. Inter. J Psychophysiol 64:3–17. doi: 10.1016/j.ijpsycho.2006.08.004.

Гусейнов АГ (2017) Механизмы влияния гипоксии на суммарную активность коры головного мозга. Рос физиол журн им ИМ Сеченова 103(11):1209–1224. [Guseynov AG (2017) Mekhanizmy vliyaniya gipoksii na summarnuyu aktivnost kory golovnogo mozga. Russ J Physiol 103(11):1209–1224. (In Russ.)].

Keogh M, Drury P, Bennet L, Davidson J, Mathai S, Gunn E, Booth L, Gunn A (2012) Limited predictive value of early changes in EEG spectral power for neural injury after asphyxia in preterm fetal sheep. Pediatric Res 71:345–353. https://doi.org/10.1038/pr.2011.80

Ballanyi K (2004) Protective role of neuronal KATP channels in brain hypoxia. J Exp Biol 207:3201–3212. https://doi.org/10.1242/jeb.01106

Krnjevic K (1999) Early effects of hypoxia on brain cell function. Croat Med J 40:375–380.

Nolan P, Waldrop T (1996) Ventrolateral medullary neurons show age–dependent depolarizations to hypoxia in vitro. Dev Brain Res 91:111–120. doi: 10.1016/0165–3806(95)00166–2

Majkova T, Lukashev S, Piradov M, Danilova M (2006) Central synaptic neurotransmission: universal self–regulation theory. Lik Sprava (1–2):12–18.

Moosmann M, Ritter P, Krastel I, Thees S, Blankenburg F, Taskin B, Obrig H, Villringer A (2003) Correlates of alpha rhythm in function magnetic resonance imaging and near infrared spectroscopy. Neuroimage 20:45–158. doi: 10.1016/s1053–8119(03)00344–6

Xiong Z, Saggau P, Stringer J (2000) Activity–dependent intracellular acidification correlates with the duration of seizure activity. Neurosci 20:1290–1296. doi:10.1523/JNEUROSCI.20–04–01290.2000

Bishai J, Blood A, Hunter C, Longo L, Power G (2003) Fetal lamb cerebral blood flow (CBF) and oxygen tensions during hypoxia: a comparison of laser Doppler and microsphere measurements of CBF. J Physiol 546:869–878. doi:10.1113/jphysiol.2002.025270

Blood A, Hunter C, Power G (2003) Adenosine mediates decreased cerebral metabolic rate and increased cerebral blood flow during acute moderate hypoxia in the near–term fetal sheep. J Physiol 553:935–945. doi:10.1113/jphysiol.2003.047928

Hellström-Westas L, Rosén I (2005) Electroencephalography and brain damage in preterm infants. Early Human Dev 81:255–261. doi: 10.1016/j.earlhumdev.2005.01.006

Kilner J, Mattout J, Henson R, Friston K (2005) Hemodynamic correlates of EEG: A heuristic. Neuroimage 28:280–286. doi: 10.1016/j.neuroimage.2005.06.008

Lindauer U, Gethmann J, Kühla M, Kohl–Bareis M, Dirnag U (2003) Neuronal activity–induced changes of local cerebral microvascular blood oxygenation in the rat: effect of systemic hyperoxia or hypoxia. Brain Res 975:135–140. doi: 10.1016/s0006–8993(03)02602–7

van de Bor M, Meinesz J, Benders M, Steendijk P, Cardozo R, van Bel F (1999) Electrocortical brain activity during hypoxia and hypotension in anesthetized newborn lambs. Early Human Dev 55:237–245.

Foran A, Cinnante C, Groves A, Azzopardi D, Rutherford M, Cowan F (2009) Patterns of brain injury and outcome in term neonates presenting with postnatal collapse. Arch Dis Child Fetal Neonatal Ed 94(3):168–77. doi: 10.1136/adc.2008.140301

Jun Lian, Jianwei Shuai, Durand D (2004) Control of phase synchronization of neuronal activity in the rat hippocampus. J Neural Eng 1:46–54. doi: 10.1088/1741–2560/1/1/007

Lytton W., Destexhe A, Sejnowski T (1996) Control of slow oscillations in the thalamocortical neuron: a computer model. Neurosci 70:673–684. https://doi.org/10.1016/S0306–4522(96)83006–5

Karameh F, Dahleh M, Brown E, Massaquoi S (2006) Modeling the contribution of lamina 5 neuronal and network dynamics to low frequency EEG phenomena. Biol Cybern 95:289 –310. https://doi.org/10.1007/s00422–006-0090–8

Ros T, Munneke M, Ruge D, Gruzelier J, Rothwell J (2010) Endogenous control of waking brain rhythms induces neuroplasticity in humans. Eur J Neurosci 31:770–778. doi: 10.1111/j.1460-9568.2010.07100.x

Fujimura N, Tanaka E, Yamamoto S, Shigemori M, Higashi H (1997) Contribution of ATP–sensitive potassium channels to hypoxic hyperpolarization in rat hippocampal CA1 neurons in vitro. J Neurophysiol 77:378–385. https://doi.org/10.1152/jn.1997.77.1.378

Jiang C, Haddad G (1993) Short periods of hypoxia activate a K+ current in central neurons. Brain Res 614:352–356. doi: 10.1016/0006-8993(93)91055-w

Kitazoe Y, Hiraoka N, Ueta H, Ogura H, Yamamoto K, Seto K, Saito H (1983) Theoretical analysis on relationship between the neural activity and the EEG. J Theoret Biol 104:667–683.

Traub R, Whittington M, Buhl E, Le Beau F, Bibbig A, Boyd S, Cross H, Baldeweg T (2001) A possible role for gap junctions in generation of very fast EEG oscillations preceding the onset of, and perhaps initiating, seizures. Epilepsia 42(2):153–170. doi: 10.1046/j.1528–1157.2001.26900.x.

Thomas E, Wyatt R (1995) A computational model of spindle oscillations. Mathematics and Computers in Simulation 40:35–69.

Dubner R, Ren K (1999) Endogenous mechanisms of sensory modulation. Pain 82:45–53. 1999. doi: 10.1016/S0304-3959(99)00137-2

Briatore E, Ferrari F, Pomero G, Boghi A, Gozzoli L, Micciolo R, Espa G, Calzolari S (2013) EEG findings in cooled asphyxiated newborns and correlation with site and severity of brain damage. Brain Dev 35:420–426. doi:10.1016/j.pedneo.2018.03.010