ВЛИЯНИЕ РАННЕГО ПРОВОСПАЛИТЕЛЬНОГО СТРЕССА НА ТРЕВОЖНОЕ И ДЕПРЕССИВНО-ПОДОБНОЕ ПОВЕДЕНИЕ КРЫС РАЗНОГО ВОЗРАСТА
PDF

Ключевые слова

ранний провоспалительный стресс
открытое поле
приподнятый крестообразный лабиринт
тест на ангедонию
тест вынужденного плавания
липополисахарид
кортикостерон
ИЛ-1β

Как цитировать

Брошевицкая, Н. Д., Павлова, И. В., Зайченко, М. И., Груздева, В. А., & Григорьян, Г. А. (2020). ВЛИЯНИЕ РАННЕГО ПРОВОСПАЛИТЕЛЬНОГО СТРЕССА НА ТРЕВОЖНОЕ И ДЕПРЕССИВНО-ПОДОБНОЕ ПОВЕДЕНИЕ КРЫС РАЗНОГО ВОЗРАСТА. Российский физиологический журнал им. И. М. Сеченова, 106(7), 823–842. https://doi.org/10.31857/S0869813920060035

Аннотация

Ранний провоспалительный стресс, создаваемый путем введения липополисахарида (ЛПС) (50 мкг/кг, п/к) на 3-и и 5-е постнатальные дни, приводил к снижению двигательной активности, уменьшению исследовательского поведения и увеличению тревожности у крыс в подростковом возрасте (1-1.5 месяца) в тестах открытого поля и приподнятого крестообразного лабиринта. Наибольшие изменения в тревожном поведении происходили у самцов по сравнению с самками. Введение ЛПС в раннем онтогенезе вызывало в подростковом возрасте появление признаков депрессивно-подобного поведения как у самцов, так и у самок, которое проявлялось в тесте на ангедонию в уменьшении предпочтения 1% -ного раствора сахарозы по сравнению с контрольными группами. Тест вынужденного плавания выявил признаки депрессивно-подобного поведения у самцов, но не у самок только при первом тестировании. У взрослых крыс (3-3.5 месяцев) после усиленного хэндлинга и выработки пищедобывательных рефлексов указанные изменения в тревожном и депрессивно-подобном поведении практически исчезали. Введение ЛПС в раннем возрасте приводило у взрослых самцов к увеличению уровня IL-1β в сыворотке крови после повторных стрессовых воздействий, а у самок – к возрастанию содержания кортикостерона по сравнению с контрольными животными. Полученные результаты свидетельствуют об увеличении признаков тревожно-депрессивного поведения крыс под влиянием раннего провоспалительного стресса и наличие половых различий, а также возможности коррекции негативных последствий стресса в дальнейшей жизни.

https://doi.org/10.31857/S0869813920060035
PDF

Литература

Kessler R.C., Petukhova M., Sampson N.A., Zaslavsky A.M., Wittchen H. -U. Twelve-month and lifetime prevalence and lifetime morbid risk of anxiety and mood disorders in the United States. Int. J. Methods Psychiatr. Res. 21(3): 169-184. 2012.

Parker G., Brotchie, H. Gender differences in depression. Int. Rev. Psychiatry. 22: 429–436. 2010.

Solomon M.B., Herman J.P. Sex differences in psychopathology: of gonads, adrenals and mental illness. Physiol. Behav. 97: 250–258. 2009.

Bangasser D.A., Valentino R.J. Sex differences in stress-related psychiatric disorders:neurobiological perspectives. Front. Neuroendocrinol. 35: 303–319. 2014.

Shansky R.M. Sex differences in PTSD resilience and susceptibility: challenges for animal models of fear learning. Neurobiol. Stress. 1: 60–65. 2015.

Benmhammed H., El Hayek S., Nassiri A., Bousalham R., Mesfioui A.,Ouichou A., El Hessni A. Effects of lipopolysaccharide administration and maternal deprivation on anxiety and depressive symptoms in male and female Wistar rats: Neurobehavioral and biochemical assessments. Behav. Brain Res. 362: 46-55. 2019.

Miragaia A.S., de Oliveira Wertheimer G.S., Consoli A.C., Cabbia R., Longo B.M., Girardi C.E.N., Suchecki D. Maternal deprivation increases anxiety- and depressive-like behaviors in an age-dependent fashion and reduces neuropeptide Y expression in the amygdala and hippocampus of male and female young adult Rats. Front. Behav. Neurosci. 7(12) :159. 2018.

Wei Y., Wang G., Wang H., He J., Zhang N., Wu Z., Xiao L., Yang C. Sex-dependent impact of different degrees of maternal separation experience on OFT behavioral performances after adult chronic unpredictable mild stress exposure in rats. Physiol. Behav. 194: 153-161. 2018.

Брошевицкая Н.Д., Павлова И.В., Зайченко М.И., Онуфриев М.В., Моисеева Ю.В., Григорьян Г.А. Половые различия в оборонительном поведении взрослых крыс в ответ на ранний провоспалительный стресс. Журн. высш. нервн. деят. 70. (в печати) 2020. [Broshevitskaya N.D., Pavlova I.V., Zaichenko M.I., Onufriev M.V., Moiseeva Yu.V., Grigoryan G.A. The Sex Differences in Defensive Behavior of Adult Rats in Response to Early Neuroinflammatory Stress. Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. im. I. P. Pavlova. 70. 2020. (In Russ)].

Custódio C.S., Mello B.S.F., Filho A.J.M.C., de Carvalho Lima C.N., Cordeiro R.C., Miyajima F., Réus G.Z., Vasconcelos S.M.M., Barichello T., Quevedo J., de Oliveira A.C., de Lucena D.F., MacedoD.S. Neonatal immune challenge with lipopolysaccharide triggers long-lasting sex- and age related behavioral and immune/neurotrophic alterations in mice: relevance to autism spectrum disorders. Mol. Neurobiol. 55(5): 3775-3788. 2018.

Dinel A.L., Joffre C., Trifilieff P., Aubert A., Foury A., Le R.P., Laye S. Inflammation early in life is a vulnerability factor for emotional behavior at adolescence and for lipopolysaccharide-induced spatial memory and neurogenesis alteration at adulthood. J. Neuroinflam. 11: 155. 2014.

Walker A.K., Nakamura T., Byrne R.J., Naicker S.,Tynan R.J., Hunter M., Hodgson D.M. Neonatal lipopolysaccharide and adult stress exposure predisposes rats to anxiety-like behaviour and blunted corticosterone responses: implications for the double-hit hypothesis. Psychoneuroendocrinology. 34(10): 1515-1525. 2009.

Victoria N.C., Murphy A.Z. Exposure to early life pain: long term consequences and contributing mechanisms. Curr. Opin. Behav. Sci. 7: 61-68. 2016.

Walker C.D., Bath K.G., Joels M., Korosi A.Larauche M., Lucassen P.J., Morris M.J., Raineki C., Roth T.L., Sullivan R.M., Taché Y., Baram T.Z. Chronic early life stress induced by limited bedding and nesting (LBN) material in rodents: critical considerations of methodology, outcomes and translational potential. Stress. 20(5): 421-448. 2017.

Григорьян Г.А. Половые различия в поведении и биохимических маркерах у животных в ответ на нейровоспалительный стресс. Успехи физиол. наук. 51 (1): 1-15. 2020. [Grigoryan G.A. Sex differences in behaviour and biochemical markers in animals in response to neuroinflamatory stress. Usp. Physiol. Nauk. 51 (1): 1-15. 2020. (In Russ)].

Alexander C., Rietschel E.T. Bacterial lipopolysaccharides and innate immunity. J. Endotoxin Res. 7(3): 167-202. 2001.

Dantzer R., O'Connor J.C., Freund G. G., Johnson R.W., Kelley K. W. From inflammation to sickness and depression: when the immune system subjugates the brain. Nature Rev. Neurosci.9: 46–56. 2008.

Dudek K.A., Dion-Albert L., Kaufmann F.N., Tuck E., Lebel M., Menard C. Neurobiology of resilience in depression: immune and vascular insights from human and animal studies. Eur. J. Neurosci. 2019 doi: 10.1111/ejn.14547

Tishkina A., Stepanichev M., Kudryashova I., Freiman S., Onufriev M., Lazareva N., Gulyaeva N. Neonatal proinflammatory challenge in male Wistar rats: Effects on behavior, synaptic plasticity, and adrenocortical stress response. Behav. Brain Res. 304: 1-10. 2016.

Bilbo S.D., Yirmiya R., Amat J., Paul E.D., Watkins L.R., Maier, S.F. Bacterial infection early in life protects against stressor-induced depressive-like symptoms in adult rats. Psychoneuroendocrinology. 33: 261–269. 2008.

Tenk C.M., Kavaliers M., Ossenkopp K.P. Neonatal treatment with lipopolysaccharide differentially affects adult anxiety responses in the light-dark test and taste neophobia test in male and female rats. Int. J. Dev. Neurosci. 31(3): 171-180. 2013.

Claypoole L.D., Zimmerberg B., Williamson L.L. Neonatal lipopolysaccharide treatment alters hippocampal neuroinflammation, microglia morphology and anxiety-like behavior in rats selectively brad for an infantile trait. Brain Behav. Immun. 59: 135-146. 2017.

Shanks N., Larocque S., Meaney M.J. Neonatal endotoxin exposure alters the development of the hypothalamic-pituitary-adrenal axis: early illness and later responsivity to stress. J. Neurosci. 15(1 Pt 1): 376-384. 1995.

Berkiks I., Garcia-Segura L.M., Nassiri A., Mesfioui A., Ouichou A., Boulbaroud S., Bahbiti Y., Lopez-Rodriguez A.B., Hasnaoui E., El Hessni A. The sex differences of the behavior response to early Life immune stimulation: Microglia and astrocytes involvement. Physiol. Behav. 199: 386-394. 2019.

Mello B.S.F., Chaves Filho A.J.M., Custódio C.S., Cordeiro R.C., Miyajima F., de Sousa F.C.F., Vasconcelos S.M.M., de Lucena D.F., Macedo D. Sex influences in behavior and brain inflammatory and oxidative alterations in mice submitted to lipopolysaccharide-induced inflammatory model of depression. J. Neuroimmunol. 320: 133-142. 2018.

Bernardi M.M., Teixeira L.P., Ligeiro-de-Oliveira A.P., Tavares-de-Lima W., Palermo-Neto J., Kirsten T.B. Neonatal lipopolysaccharide exposure induces sexually dimorphic sickness behavior in adult rats. Psychol. Neurosci. 7(2): 113- 123. 2014.

Pitychoutis P.M., Nakamura K., Tsonis P.A., Papadopoulou-Daifoti Z. Neurochemical and behavioral alterations in aninflammatory model of depression: sex differences exposed. Neuroscience. 159(4): 1216-1232. 2009.

Millett C.E., Phillips B.E., Saunders E.F.H. The Sex-specific effects of LPS on depressive-like behavior and oxidative stress in the hippocampus of the mouse. Neuroscience. 399: 77-88. 2019.

Павлова И.В., Рысакова М.П. Проявление тревожности крыс Вистар при выработке условнорефлекторного страха. Журн. высш. нерв. деят. им. И.П.Павлова. 65(6): 719-735. 2015. [ Pavlova I.V., Rysakova M.P. The manifestation of the anxiety during fear conditioning in wistar rats. Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. im. I. P. Pavlova. 65(6): 719-735. 2015. (In Russ)].

Porsolt R.D., Anton G., Blavet N., Jalfre M. Behavioral despair in rats: a new model sensitive to antidepressant treatments. Eur. J. Pharmacol. 47: 379-391. 1978.

Stepanichev M.Y., Tishkina A.O., Novikova M.R., Levshina I.P., Freiman S.V., Onufriev M.V., Levchenko O.A., Lazareva N.A., Gulyaeva N.V. Anhedonia but not passive floating is an indicator of depressive-like behavior in two chronic stress paradigms. Acta Neurobiol. Exp. 76(4): 324-333. 2016.

Doenni V.M., Gray J.M., Song C.M., Patel S., Hill M.N., Pittman Q.J. Deficient adolescent social behavior following early-life inflammation is ameliorated by augmentation of anandamide signaling. Brain Behav. Immun. 58: 237-247. 2016.

Opendak M., Gould E. , Sullivan R. Early life adversity during the infant sensitive period for attachment: Programming of behavioral neurobiology of threat processing and social behavior. Dev. Cogn. Neurosci. 25:145-159. 2017.

Григорьян Г.А., Дыгало Н.Н., Гехт А.Б., Степаничев М.Ю., Гуляева Н.В. Молекулярно-клеточные механизмы депрессии. Роль глюкокортикоидов, цитокинов, и нейротрофических факторов в генезе депрессивных расстройств. Успехи физиол. наук. 44(2): 3-20.2014. [Grigoryan G.A., Dygalo N.N., Geht A.B., Stepanichev M.Yu., Gulyaeva N.V. Molecular cellular mechanisms of depression. The role of glucocorticoids, cytokines, and neurotrophic factors in the genesis of depressive disorders. Success fiziol. sci. 44(2): 3-20. 2014. (In Russ)].

Peña C.J., Smith M., Ramakrishnan A., Cates H.M., Bagot R.C., Kronman H.G., Patel B., Chang A.B., Purushothaman I., Dudley J., Morishita H., Shen L., Nestler E.J. Early life stress alters transcriptomic patterning across reward circuitry in male and female mice. Nat. Commun. 10(1): 5098. 2019.

Bilbo S.D., Newsum N.J., Sprunger D.B., Watkins L.R., Rudy J.W., Maier SF. Differential effects of neonatal handling on early life infection-induced alterations in cognition in adulthood. Brain Behav. Immun.21(3): 332-342. 2007.

Dang R., Guo Y.Y., Zhang K., Jiang P., Zhao M.G. Predictable chronic mild stress promotes recovery from LPS-induced depression. Mol. Brain. 12(1): 42. 2019.

Harrison E.L., Baune B.T. Modulation of early stress-induced neurobiological changes: a review of behavioural and pharmacological interventions in animal models. Transl. Psychiatry. 4: 390. 2014.

Huang T.Y., Lin C.H. A comparison between chronic exercise training and desipramine as treatments for the depression-like behavior of early-life maternal deprivation rats. Neurosci. Lett. 480: 201–205. 2010.

Bilbo S.D., Schwarz J.M.: The immune system and developmental programming of brain and behavior. Front. Neuroendocrinol. 33: 267-286. 2012.

Fonken L.K., Frank M.G., Gaudet A.D., D'Angelo H.M., Daut R.A., Hampson E.C., Ayala M.T., Watkins L.R., Maier SF. Neuroinflammatory priming to stress is differentially regulated in male and female rats. Brain Behav. Immun. 70: 257-267. 2018.

Villapol S., Faivre V., Joshi P., Moretti R., Besson V.C., Charriaut-Marlangue C. Early Sex Differences in the Immune-Inflammatory Responses to Neonatal Ischemic Stroke. Int. J. Mol. Sci. 20(15).2019. pii: E3809. doi: 10.3390/ijms20153809

Adzic M., Djordjevic J., Mitic M., Brkic Z., Lukic I., Radojcic M. The contribution of hypothalamic neuroendocrine, neuroplastic and neuroinflammatory processes to lipopolysaccharide-induced depressive-like behaviour in female and male rats: Involvement of glucocorticoid receptor and C/EBP-β. Behav. Brain Res. 291: 130-139. 2015.

Bodhankar S., Lapato A., Chen Y., Vandenbark A.A., Saugstad J.A., Offner H. Role for microglia in sex differences after ischemic stroke: importance of M2. Metab. Brain Dis. (30): 1515–1529. 2015.

Vegeto E., Bonincontro C., Pollio G., Sala A., Viappiani S., Nardi F., Brusadelli A., Viviani B., Ciana P., Maggi A. Estrogen prevents the lipopolysaccharide-induced inflammatory response in microglia. J. Neurosci. 21(6): 1809-1818. 2001.

Villa A., Vegeto E., Poletti A., Maggi A. Estrogens, neuroinflammation, and neurodegeneration. Endocr. Rev. 37(4): 372-402. 2016.

Sárvári M., Kalló I., Hrabovszky E., Solymosi N., Liposits Z. Ovariectomy and subsequent treatment with estrogen receptor agonists tune the innate immune system of the hippocampus in middle-aged female rats. PLoS One. 9(2): e88540. 2014.

Barth C., Villringer A., Sacher J. Sex hormones affect neurotransmitters and shape the adult female brain during hormonal transition periods. Front. Neurosci. 9: 37.2015. doi: 10.3389/fnins.2015.00037