МЕДИАТОРЫ ТУЧНЫХ КЛЕТОК КАК ТРИГГЕРЫ БОЛИ ПРИ МИГРЕНИ: СРАВНЕНИЕ ГИСТАМИНА И СЕРОТОНИНА В АКТИВАЦИИ ПЕРВИЧНЫХ АФФЕРЕНТОВ В МЕНИНГЕАЛЬНЫХ ОБОЛОЧКАХ КРЫСЫ
PDF

Ключевые слова

мигрень
ноцицепция
тройничный нерв
потенциал действия
гистамин
серотонин

Как цитировать

Нурхаметова , Д. Ф., Королёва , К. С., Гафуров , О. Ш., Гиниатуллина , Р. Р., Ситдикова , Г. Ф., & Гиниатуллин, Р. А. (2019). МЕДИАТОРЫ ТУЧНЫХ КЛЕТОК КАК ТРИГГЕРЫ БОЛИ ПРИ МИГРЕНИ: СРАВНЕНИЕ ГИСТАМИНА И СЕРОТОНИНА В АКТИВАЦИИ ПЕРВИЧНЫХ АФФЕРЕНТОВ В МЕНИНГЕАЛЬНЫХ ОБОЛОЧКАХ КРЫСЫ. Российский физиологический журнал им. И. М. Сеченова, 105(10), 1225–1235. https://doi.org/10.1134/S0869813919100078

Аннотация

Менингеальные оболочки, окружающие мозг, отличаются обильным кровоснабжением, высокой плотностью сенсорных нервов и присутствием большого числа тучных клеток. При мигрени, наиболее частом неврологическом расстройстве, активация волокон тройничного нерва в мозговых оболочках является начальным пусковым механизмом для генерации болевого сигнала. Предложенная недавно концепция нервно-иммунного синапса предполагает, что медиаторы тучных клеток способны активировать белки-рецепторы в близлежащих нервных окончаниях, что приводит к генерации спайковой ноцицептивной активности. Серотонин и гистамин, предполагаемые триггеры мигрени, являются классическими медиаторами, выделяемыми при активации тучных клеток. Наши недавние исследования выявили мощную активацию первичных афферентов серотонином, реализуемую преимущественно через 5-НТ3-рецепторы. Однако роль гистамина в менингеальном нервно-иммунном синапсе остается малоизученной. Поэтому в данном исследовании с помощью отведения спайковой активности от первичных афферентов в менингах крысы, мы исследовали роль гистамина как возможного триггера боли при мигрени. Результаты тестирования широкого диапазона концентраций гистамина выявили только минимальный (около 12%) эффект 10 мкМ гистамина на ноцицептивную активность тройничного нерва. При более детальном кластерном анализе число волокон, реагирующих на гистамин, не превышало 29%, причем в этих волокнах усиление спайковой активности было значительно ниже, чем при действии серотонина. Более долговременное (4 ч) действие гистамина также достоверно не меняло активности тройничного нерва. Полученные результаты не исключают стимулирующей роли гистамина при мигрени, но предполагают иное, чем активация тройничного нерва, действие этого медиатора тучных клеток.

https://doi.org/10.1134/S0869813919100078
PDF

Литература

Moskowitz M. A. The neurobiology of vascular head pain. Ann. Neurol. 16:157-168. 1984.

Zakharov A., Vitale C., Kilinc E., Koroleva K., Fayuk D., Shelukhina I., Naumenko N., Skorinkin A., Khazipov R., Giniatullin R. Hunting for origins of migraine pain: cluster analysis of spontaneous and capsaicin-induced firing in meningeal trigeminal nerve fibers. Front. Cell. Neurosci. 9:287. 2015.

Levy D., Burstein R., Kainz V., Jakubowski M., Strassman A. M. Mast cell degranulation activates a pain pathway underlying migraine headache. Pain. 130:166-176. 2007.

Kilinc E., Guerrero-Toro C., Zakharov A., Vitale C., Gubert-Olive M. Serotonergic mechanisms of trigeminal meningeal nociception: implications for migraine pain. Neuropharmacology. 116:160-173. 2017.

Nurkhametova D., Kudryavtsev I., Guselnikova V., Serebryakova M., Giniatullina R., Wojciechowski S., ToreF., Rizvanov A., Koistinaho J., Malm T., Giniatullin R. Activation of P2X7 receptors in peritoneal and meningeal mast cells detected by uptake of organic dyes: possible purinergic triggers of neuroinflammation in meninges. Front. Cell. Neurosci. 13:45. 2019.

Koroleva K., Gafurov O., Guselnikova V., Nurkhametova D., Giniatullina R., Sitdikova G., Mattila O. S., Lindsberg P. J., Malm T. M., Giniatullin R. Meningeal mast cells contribute to ATP-Induced nociceptive firing in trigeminal nerve terminals: direct and indirect purinergic mechanisms triggering migraine pain. Front. Cell. Neurosci. 13:195. 2019.

Gupta K., Harvima I. T. Mast cell-neural interactions contribute to pain and itch. Immunol. Rev. 282:168-187. 2018.

Moon T. C., Befus A. D., Kulka M. Mast cell mediators: their differential release and the secretory pathways involved trigeminal nerve terminals: direct and indirect purinergic mechanisms triggering migraine pain. Front. Immunol. 5: 569. 2014.

Thurmond R. L., Kazerouni K., Chaplan S. R., Greenspan A. J. Peripheral neuronal mechanism of itch: histamine and itch. In: Carstens E., Akiyama T. (Eds.) Itch: mechanisms and treatment. Boca Raton. CRC Press. 2014.

Shim W. S., Oh U. Histamine-induced itch and its relationship with pain. Mol. Pain. 4:29. 2008.

Alstadhaug K.B. Histamine in migraine and brain. Headache J. Head Face Pain 54:246–259. 2014.

Won-Sik Shim and Uhtaek Oh. Histamine-induced itch and its relationship with pain Mol. Pain. 2008.

Yuan H., Silberstein S. D. Histamine and Migraine. Headache. 58:184-193. 2018.

Worm J., Falkenberg K., Olesen J. Histamine and migraine revisited: mechanisms and possible drug targets. J. Headache Pain. 20:30. 2019.

Rozniecki J.J., Letourneau R., Sugiultzoglu M., Spanos C., Gorbach J., Theoharides T.C. Differential effect of histamine 3 receptor-active agents on brain, but not peritoneal, Mast Cell Activation. J. Pharmacol. Exp. Ther. 290:1427 –1435. 1999

Shatillo A., Koroleva K., Giniatullina R., Naumenko N., Slastnikova A. A., Aliev R. R., Bart G., Atalay M., Gu C., Khazipov R., Davletov B., Grohn O., Giniatullin R. Cortical spreading depression induces oxidative stress in the trigeminal nociceptive system. Neuroscience. 253:341-349. 2013.

Kadir S., Goodman D., Harris K. High-dimensional cluster analysis with the Masked EM Algorithm. Neural. Comput. 26(11): 2379–2394. 2013

Schmelz M., Schmidt R., Weidner C., Hilliges M., Torebjork H. E., Handwerker H. O. Chemical response pattern of different classes of C-nociceptors to pruritogens and algogens. J. Neurophysiol. 89:2441–2448. 2003.

Olesen J., Burstein R., Ashina M., Tfelt-Hansen P. Origin of pain in migraine: evidence for peripheral sensitisation. Lancet Neurol. 8:679-690. 2009.

Burgos-Vega C., Moy J., Dussor G. Meningeal afferent signaling and the pathophysiology of migraine. Prog. Mol. Biol. Transl. Sci. 131:537-564. 2015.

Kilinc E., Dagistan Y., Kukner A., Yilmaz B., Agus S., Soyler G., Tore F. Salmon calcitonin ameliorates migraine pain through modulation of CGRP release and dural mast cell degranulation in rats. Clin. Exp. Pharmacol. Physiol. 45:536-546. 2018.

Margolis K. G., Gershon M. D., Bogunovic M. Cellular Organization of Neuroimmune interactions in the gastrointestinal tract. Trends Immunol. 37: 487–501. 2016.

Suzuki A., Suzuki R., Furuno T., Teshima R., Nakanishi M. N-cadherin plays a role in the synapse-like structures between mast cells and neurites. Biol. Pharm. Bull. 27:1891–1894. 2004.

Schemann M., Camilleri M. Functions and imaging of mast cell and neural axis of the gut. Gastroenterology. 144:698-704.e4. 2013.

Wernersson S., Pejler G. Mast cell secretory granules: armed for battle. Nat. Rev. Immunol. 14:478-494. 2014.

Galli S. J., Tsai M. IgE and mast cells in allergic disease Nat. Med. 18:693-704. 2012.

Căruntu C., Boda D., Musat S., Căruntu A., Mandache E. Stress-induced mast cell activation in glabrous and hairy skin. Mediators Inflamm. 2014:105950. 2014.

Shelukhina I, Mikhailov N., Abushik P., Nurullin L., Nikolsky E. E., Giniatullin R. Cholinergic nociceptive mechanisms in rat meninges and trigeminal ganglia: potential implications for migraine pain. Front. Neurol. 8:163. 2017.

Ayyadurai S., Gibson A. J., D'Costa S., Overman E. L., Sommerville L. J., Poopal A. C., Mackey E., Li Y., Moeser A. J.. Frontline Science: Corticotropin-releasing factor receptor subtype 1 is a critical modulator of mast cell degranulation and stress-induced pathophysiology. J. Leukoc. Biol. 102:1299-1312. 2017.

Redegeld F. A., Yu Y., Kumari S., Charles N., Blank U. Non-IgE mediated mast cell activation. Immunol. Rev. 282:87-113. 2018.

Katz E. J., Gold M. S. Inflammatory hyperalgesia: a role for the C-fiber sensory neuron cell body? J. Pain. 7:170-178. 2006.

Becerra L., Bishop J., Barmettler G., Kainz V., Burstein R., Borsook D. Brain network alterations in the inflammatory soup animal model of migraine. Brain Res. 1660:36-46. 2017.

Deen M., Christensen C. E., Hougaard A., Hansen H. D., Knudsen G. M., Ashina M. Serotonergic mechanisms in the migraine brain - a systematic review. Cephalalgia. 37:251-264. 2017.

Charlesworth E. N., Beltrani V. S. Pruritic dermatoses: overview of etiology and therapy. Am. J. Med. 113:25S–33S. 2002.

Yang N. N., Shi H., Yu G., Wang C. M., Zhu C., Yang Y., Yuan X. L., Tang M., Wang Z. L., Gegen T., He Q., Tang K., Lan L., Wu G. Y., Tang Z. X. Osthole inhibits histamine-dependent itch via modulating TRPV1 activity. Sci. Rep. 6:25657. 2016.

Holle H., Warne K., Seth A. K., Critchley H.D., Ward J. Neural basis of contagious itch and why some people are more prone to it. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 109:19816-19821. 2012.

Marshall I. Characterization and distribution of histamine H1- and H2-receptors in precapillary vessels. J. Cardiovasc. Pharmacol. 6:S587-97. 1984.

Malinowska B., Godlewski G., Schlicker E. Histamine H3 receptors--general characterization and their function in the cardiovascular system. J. Physiol. Pharmacol. 49:191-211. 1998.

Kyriakidis K., Zampeli E., Palaiologou M., Tiniakos D., Tiligada E. Histamine H3 and H4 receptor ligands modify vascular histamine levels in normal and arthritic large blood vessels in vivo. Inflammation. 38:949-958. 2015.