НЕЙРОХИМИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ ОРГАНИЗАЦИИ НИЖНИХ БУГРОВ ЧЕТВЕРОХОЛМИЯ КРЫС ЛИНИИ КРУШИНСКОГО-МОЛОДКИНОЙ ПРИ ФОРМИРОВАНИИ СУДОРОЖНОЙ ГОТОВНОСТИ
PDF

Ключевые слова

эпилепсия
нижние бугры четверохолмия
онтогенез
глутамат
ГАМК
ERK1/2
крысы линии Крушинского-Молодкиной

Как цитировать

Черниговская, Е. В., Дорофеева, Н. А., Лебеденко, О. О., Николаева, С. Д., Наумова, А. А., Лаврова, Е. А., & Глазова, М. В. (2019). НЕЙРОХИМИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ ОРГАНИЗАЦИИ НИЖНИХ БУГРОВ ЧЕТВЕРОХОЛМИЯ КРЫС ЛИНИИ КРУШИНСКОГО-МОЛОДКИНОЙ ПРИ ФОРМИРОВАНИИ СУДОРОЖНОЙ ГОТОВНОСТИ. Российский физиологический журнал им. И. М. Сеченова, 105(6), 724–741. https://doi.org/10.1134/S0869813919060013

Аннотация

Аудиогенные судороги у крыс линии Крушинского-Молодкиной (КМ) возникают в ходе постнатального онтогенеза в конце третьего месяца жизни и осуществляются за счет активации ряда структур ствола мозга, включая нижние бугры четверохолмия. Для выявления особенностей формирования нижних бугров четверохолмия в постнатальном онтогенезе у крыс линии КМ при развитии у них рефлекторной аудиогенной эпилепсии проведен анализ нейрохимических маркеров состояния глутамат- и ГАМК-ергических нейронов - на 14-й, 30-й, 60-й и 120-й дни жизни. В качестве контроля использовали крыс линии Вистар соответствующих возрастов.

В критические периоды развития судорожной готовности (Р14, Р30 и Р60) показан значительно повышенный уровень активности ERK1/2 киназ у крыс линии КМ и усиление экспрессии ERK-зависимых белков GluN2B-субъединицы NMDA-рецепторов (NR2B) и VGLUT2, это может быть причиной возникновения дефектов в работе глутаматергических нейронов нижних бугров четверохолмия, приводящих к развитию эпилептиформной активности. У взрослых крыс линии КМ (Р120) по сравнению с молодыми крысами линии КМ активность ERK1/2 киназ снижается, как и уровень экспрессии белков-маркеров активности глутаматергической системы NR2B и VGLUT2. Также у крыс линии КМ в ходе формирования судорожной готовности показано достоверно повышенное содержание маркеров активности ГАМК-ергической системы - парвальбумина и GAD67. При этом у взрослых крыс линии КМ экспрессия парвальбумина и GAD67 падает значительно ниже уровня, характерного для взрослых крыс линии Вистар, что является одним из механизмов завершения формирования судорожной готовности и возникновения стабильных судорог в ответ на звуковой стимул. Показанные нами нейрохимические нарушения в ходе формирования нижних буграх четверохолмия могут вызывать отставленные изменения, приводящие к возникновению рефлекторной аудиогенной эпилепсии.

https://doi.org/10.1134/S0869813919060013
PDF

Литература

Chakravarty D.N., Faingold C.L. Differential roles in the neuronal network for audiogenic seizures are observed among the inferior colliculus subnuclei and the amygdala. Exp. Neurol. 157 (1): 135-141. 1999.

Naritoku D.K., Mecozzi L.B., Aiello M.T., Faingold C.L. Repetition of audiogenic seizures in genetically epilepsy-prone rats induces cortical epileptiform activity and additional seizure behaviors. Exp. Neurol. 115 (3): 317-324. 1992.

Faingold C.L., Naritoku D.K., Copley C.A., Randall M.E., Riaz A., Anderson C.A., Arneric S.P. Glutamate in the inferior colliculus plays a critical role in audiogenic seizure initiation. Epilepsy Res. 13 (2): 95-105. 1992.

Poletaeva, II, Surina N.M., Kostina Z.A., Perepelkina O.V., Fedotova I.B. The Krushinsky-Molodkina rat strain: The study of audiogenic epilepsy for 65years. Epilepsy Behav. 71 (B): 130-141. 2017.

Faingold C.L. Neuronal networks in the genetically epilepsy-prone rat. Adv. Neurol. 79: 311-321. 1999.

Ribak C.E. An abnormal GABAergic system in the inferior colliculus provides a basis for audiogenic seizures in genetically epilepsy-prone rats. Epilepsy Behav. 71(B): 160-164. 2017.

Ribak C.E., Morin C.L. The role of the inferior colliculus in a genetic model of audiogenic seizures. Anat. Embryol. (Berl). 191 (4): 279-295. 1995.

Bagri A., Sandner G., Di Scala G. Aversive effects elicited by electrical stimulation of the inferior colliculus in normal and audiogenic seizure susceptible rats. Neurosci. Lett. 379 (3): 180-184. 2005.

Ross K.C., Coleman J.R. Developmental and genetic audiogenic seizure models: behavior and biological substrates. Neurosci. Biobehav. Rev. 24 (6): 639-653. 2000.

Iida K., Sasa M., Serikawa T., Noda A., Ishihara K., Akimitsu T., Hanaya R., Arita K., Kurisu K. Induction of convulsive seizures by acoustic priming in a new genetically defined model of epilepsy (Noda epileptic rat: NER). Epilepsy Res. 30 (2): 115-126. 1998.

Holmes G.L. Pathogenesis of epilepsy: the role of excitatory amino acids. Cleve. Clin. J. Med. 62 (4): 240-247. 1995.

Akbar M.T., Rattray M., Williams R.J., Chong N.W., Meldrum B.S. Reduction of GABA and glutamate transporter messenger RNAs in the severe-seizure genetically epilepsy-prone rat. Neuroscience. 85 (4): 1235-1251. 1998.

Fuentes-Santamaria V., Alvarado J.C., Herranz A.S., Garcia-Atares N., Lopez D.E. Decreased levels of GABA in the inferior colliculus of the epilepsy-prone hamster (GPG/Vall). Epilepsy Res. 79 (2-3): 224-227. 2008.

Lasley S.M. Roles of neurotransmitter amino acids in seizure severity and experience in the genetically epilepsy-prone rat. Brain Res. 560 (1-2): 63-70. 1991.

Semiokhina A.F., Fedotova I.B., Poletaeva, I.I. Rats of Krushinsky-Molodkina strain: studies of audiogenic epilepsy, vascular pathology, and behavior. Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P.Pavlova. 56 (3): 298-316. 2006.

Cavanaugh J.E., Ham J., Hetman M., Poser S., Yan C., Xia Z. Differential regulation of mitogen-activated protein kinases ERK1/2 and ERK5 by neurotrophins, neuronal activity, and cAMP in neurons. J. Neurosci. 21 (2): 434-443. 2001.

Thomas G.M., Huganir R.L. MAPK cascade signalling and synaptic plasticity. Nature reviews. Neuroscience. 5 (3): 173-183. 2004.

Houser C.R., Huang C.S., Peng Z. Dynamic seizure-related changes in extracellular signal-regulated kinase activation in a mouse model of temporal lobe epilepsy. Neuroscience. 156 (1): 222-237. 2008.

Nateri A.S., Raivich G., Gebhardt C., Da Costa C., Naumann H., Vreugdenhil M., Makwana M., Brandner S., Adams R.H., Jefferys J.G., Kann O., Behrens A. ERK activation causes epilepsy by stimulating NMDA receptor activity. EMBO J. 26 (23): 4891-4901. 2007.

Longuet C., Broca C., Costes S., Hani E.H., Bataille D., Dalle S. Extracellularly regulated kinases 1/2 (p44/42 mitogen-activated protein kinases) phosphorylate synapsin I and regulate insulin secretion in the MIN6 beta-cell line and islets of Langerhans. Endocrinology. 146 (2): 643-654. 2005.

Li Y., Peng Z., Xiao B., Houser C.R. Activation of ERK by spontaneous seizures in neural progenitors of the dentate gyrus in a mouse model of epilepsy. Exp. Neurol. 224 (1): 133-145.

Glazova M.V., Nikitina L.S., Hudik K.A., Kirillova O.D., Dorofeeva N.A., Korotkov A.A., Chernigovskaya E.V. Inhibition of ERK1/2 signaling prevents epileptiform behavior in rats prone to audiogenic seizures. J. Neurochem. 132 (2): 218-229.

Fedotova I.B., Semiokhina A.F. Developmental changes in audiogenic epilepsy and myoclonus in KM rats. Zh. Vyssh. Nerv. Deiat. Im. I.P.Pavlova. 52 (2): 261-265. 2002.

Geal-Dor M., Freeman S., Li G., Sohmer H. Development of hearing in neonatal rats: air and bone conducted ABR thresholds. Hear Res. 69 (1-2): 236-242. 1993.

Gabriele M.L., Brunso-Bechtold J.K., Henkel C.K. Development of afferent patterns in the inferior colliculus of the rat: projection from the dorsal nucleus of the lateral lemniscus. J. Comp. Neurol. 416 (3): 368-382. 2000.

Kandler K. Activity-dependent organization of inhibitory circuits: lessons from the auditory system. Curr. Opin. Neurobiol. 14 (1): 96-104. 2004.

Chang E.H., Kotak V.C., Sanes D.H. Long-term depression of synaptic inhibition is expressed postsynaptically in the developing auditory system. J. Neurophysiol. 90 (3): 1479-1488. 2003.

Zhang L.I., Bao S., Merzenich M.M. Disruption of primary auditory cortex by synchronous auditory inputs during a critical period. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 99 (4): 2309-2314. 2002.

Chang E.F., Bao S., Imaizumi K., Schreiner C.E., Merzenich M.M. Development of spectral and temporal response selectivity in the auditory cortex. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 102 (45): 16460-16465. 2005.

Zhou X., Nagarajan N., Mossop B.J., Merzenich M.M. Influences of un-modulated acoustic inputs on functional maturation and critical-period plasticity of the primary auditory cortex. Neuroscience. 154 (1): 390-396. 2008.

Doyle S., Pyndiah S., De Gois S., Erickson J.D. Excitation-transcription coupling via calcium/calmodulin-dependent protein kinase/ERK1/2 signaling mediates the coordinate induction of VGLUT2 and Narp triggered by a prolonged increase in glutamatergic synaptic activity. J. Biol. Chem. 285 (19): 14366-14376. 2010.

Glazova M.B. Role of p53 in the regulation of neuronal differentiation. Ross. Fiziol. Zh. Im. I.M.Sechenova. 101 (6): 633-646. 2015.

Ito T., Oliver D.L. Origins of Glutamatergic Terminals in the Inferior Colliculus Identified by Retrograde Transport and Expression of VGLUT1 and VGLUT2 Genes. Front. Neuroanat. 4: 135. 2010.

Yamagata Y., Nairn A.C. Contrasting features of ERK1/2 activity and synapsin I phosphorylation at the ERK1/2-dependent site in the rat brain in status epilepticus induced by kainic acid in vivo. Brain Res. 1625: 314-323. 2015.

Kinney J.W., Davis C.N., Tabarean I., Conti B., Bartfai T., Behrens M.M. A specific role for NR2A-containing NMDA receptors in the maintenance of parvalbumin and GAD67 immunoreactivity in cultured interneurons. J. Neurosci. 26 (5): 1604-1615. 2006.

Ishida Y., Nakahara D., Hashiguchi H., Nakamura M., Ebihara K., Takeda R., Nishimori T., Niki H. Fos expression in GABAergic cells and cells immunopositive for NMDA receptors in the inferior and superior colliculi following audiogenic seizures in rats. Synapse. 46 (2): 100-107. 2002.

Ribak C.E. An abnormal GABAergic system in the inferior colliculus provides a basis for audiogenic seizures in genetically epilepsy-prone rats. Epilepsy Behav. 71 (B). 160-164. 2015.

Roberts R.C., Kim H.L., Ribak C.E. Increased numbers of neurons occur in the inferior colliculus of the young genetically epilepsy-prone rat. Brain Res. 355 (2): 277-281. 1985.

Ouda L., Syka J. Immunocytochemical profiles of inferior colliculus neurons in the rat and their changes with aging. Front. Neural. Circuits. 6: 68. 2012.

Lohmann C., Friauf E. Distribution of the calcium-binding proteins parvalbumin and calretinin in the auditory brainstem of adult and developing rats. J. Comp. Neurol. 367 (1): 90-109. 1996.

Kawaguchi Y., Katsumaru H., Kosaka T., Heizmann C.W., Hama K. Fast spiking cells in rat hippocampus (CA1 region) contain the calcium-binding protein parvalbumin. Brain Res. 416 (2): 369-374. 1987.

Celio M.R., Heizmann C.W. Calcium-binding protein parvalbumin as a neuronal marker. Nature. 293 (5830): 300-302. 1981.

Celio M.R. Parvalbumin in most gamma-aminobutyric acid-containing neurons of the rat cerebral cortex. Science. 231 (4741): 995-997. 1986.

Schwaller B., Tetko I.V., Tandon P., Silveira D.C., Vreugdenhil M., Henzi T., Potier M.C., Celio M.R., Villa A.E. Parvalbumin deficiency affects network properties resulting in increased susceptibility to epileptic seizures. Mol. Cell Neurosci. 25 (4): 650-663. 2004.