ХЕМОСЕНСОРНАЯ АМИГДАЛА: ФУНДАМЕНТАЛЬНЫЕ ЗАКОНОМЕРНОСТИ СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНОЙ ОРГАНИЗАЦИИ И ПРИКЛАДНЫЕ АСПЕКТЫ
PDF

Ключевые слова

хемосенсорная амигдала
медиальное ядро миндалевидного комплекса
нейрохимия
геноархитектоника
интраназальный метод введения в мозг лекарственных препаратов

Как цитировать

Ахмадеев, А. В., & Калимуллина, Л. (2018). ХЕМОСЕНСОРНАЯ АМИГДАЛА: ФУНДАМЕНТАЛЬНЫЕ ЗАКОНОМЕРНОСТИ СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНОЙ ОРГАНИЗАЦИИ И ПРИКЛАДНЫЕ АСПЕКТЫ. Российский физиологический журнал им. И. М. Сеченова, 105(2), 139–149. https://doi.org/10.1134/S0869813919020018

Аннотация

В обзоре систематизированы новейшие данные, которые характеризуют эфферентные связи основной и добавочной обонятельных луковиц с медиальным ядром миндалевидного комплекса мозга, совокупность мест конвергенции которых названа хемосенсорной амигдалой. Приведены сведения, показывающие, что кроме анализа специфических и неспецифических обонятельных стимулов, нейроны медиального ядра обрабатывают полисенсорную информацию, приходящую к нему по системе афферентных волокон от всех ядер миндалевидного комплекса, а также от других отделов головного мозга, с которыми оно имеет двусторонние связи. Приведены сведения по эволюционной морфологии, нейронной организации, нейрохимии и геноархитектонике медиального ядра. Кратко изложена история изучения связей медиального ядра с обонятельными луковицами, и подробно рассмотрены современные данные о локализации центров хемосенсорной амигдалы, их функциональном значении. Сведения по эволюции свидетельствуют, что формирование медиального ядра внутри обонятельного мозга как центра, деятельность которого связана с хеморецепцией, предопределяет его включение центральные механизмы организации стратегически важных форм поведения обеспечивающих воспроизведение и самосохранение организмов, а именно, репродуктивных, пищевых и агрессивно-оборонительных реакций. Важными являются приведенные сведения литературы, о том, что все отделы медиального ядра имеют связи со структурами системы вознаграждения мозга, являясь звеном вовлечения миндалевидного комплекса в патогенетические механизмы наркомании. Прямые связи медиального ядра с проводниковыми центрами обонятельного анализатора могут быть использованы для интраназального - неинвазивного и быстрого введения в организм лекарственных веществ и отдельных генов при помощи вирусных векторов-носителей. Данный подход позволяет осуществлять эффективную генную терапию, приводя к синтезу в отдельных областях мозга белков, недостаток которых вызвал патологию.

Ключевые слова: хемосенсорная амигдала, медиальное ядро миндалевидного комплекса, морфология, связи, нейрохимия, геноархитектоника, интраназальный метод введения в мозг лекарственных препаратов.

https://doi.org/10.1134/S0869813919020018
PDF

Литература

Cádiz-Moretti B., Otero-García M, Martínez-García F, Lanuza E. Afferent projection to the different medial amygdale subdivisions: a retrograde tracing study in the mouse. Brain Struct Funct. 221(2):1033-65. 2016

Карамян А. И. Эволюция конечного мозга позвоночных. Л. Наука. 1976.[Karamyan A. I. Evolution of the telencephalon of vertebrates. Leningrad. Nauka. 1976. (In Russ.)]

Богомолова Е. М. Обонятельные образования мозга и их биологическое значение. Успехи физиол. наук. 1:126-159. 1970. [Bogomolova E. M. Olfactory formations of the brain and their biological significance. Uspechi Fiziologicheskich Nauk. 1: 126-159. 1970. (In Russ.)].

Newman S. W. The medial extended amygdala in male reproductive behavior. A node in the mammalian social behavior network. Ann. N.Y. Acad. Sci. 29: 242–257. 1999.

Pro-Sistiaga P., Mohedano-Moriano A., Ubeda-Bañon I., Del Mar Arroyo-Jimenez M., Marcos P., Artacho-Pérula E., Crespo C., Insausti R., Martinez-Marcos A. Convergence of olfactory and vomeronasal projections in the rat basal telencephalon. J. Comp. Neurol. 504: 346–362. 2007.

Kang N., Baum M. J., Cherry J. A. A direct main olfactory bulb projection to the ‘vomeronasal’ amygdala in female mice selectively responds to volatile pheromones from males.Eur. J. Neurosci. 29: 624–634. 2009.

Kang N., Baum M. J., Cherry J. A. Different profiles of main and accessory olfactory bulb mitral/tufted cell projections revealed in mice using an anterograde tracer and a whole-mount, flattened cortex preparation. Chem. Senses 36: 251–260. 2011.

Акмаев И. Г., Калимуллина Л. Б. Миндалевидный комплекс мозга: функциональная морфология и нейроэндокринология. М. Наука. 1993.[Akmaev I. G., Kalimullina, L. B. The Amygdaloid complex of brain: functional morphology and neuroendocrinology. M. Nauka. 1993. (In Russ.)].

Akhmadeev A.V., Kalimullina L.B. New concept of paleoamygdala. J. Evol. Biochem. Physiol. 50 (3):233-240. 2014.

Remedios R, Subramanian L, Tole S. LIM genes parcellate the embryonic amygdala and regulate its development. J Neurosci. 24:6986–6990. 2004.

García-López M, Abellán A, Legaz I., Rubenstein JL, Puelles L, Medina L. Histogenetic compartments of the mouse centromedial amd extended amygdala based on gene expression patterns during development. J Comp Neurol. 506(1): 46-74. 2008.

Bian X. Physiological and morphological characterizaGtion of ABAergic neurons in the medial amygdala. Brain Res. 6(1509):8-19. 2013.

Guirado S., Rial M. A., Davila J. C. Distinct immunohistochemically defined areas in the medial amygdala in the developing and adult mouse. Brain Res Bull. 75(2-40):214-217. 2008.

Keshavarzi S., Sullivan R. K., Ianno D. J, Sah P. Functional properties and projections of neurons in the medial amygdala. J Neurosci. 34(26):8699-8715. 2014.

Bian X., Yanagawa Y., Chen W. R., Luo M. Cortical-like functional organization of the pheromone-processing circuits in the medial amygdala. J Neurophysiol. 99 (1):77-86. 2008.

Quagliotto E,. Casali K. R., Dal Lago P., Rasia-Filho A. A. Neuropeptides in the posterodorsal medial amygdala modulate central cardiovascular reflex responses in awake male rats. Braz J Med Biol Res. 48(2):128-39. 2015.

Чепурнов С. А., Чепурнова Н. Е. Миндалевидный комплекс мозга. М..Изд-во МГУ. 1981.[Chepurnov S. A., Chepurnova N. E. Amygdala complex of the brain. M. Publishing house of Moscow State University. 1981. (In Russ.)]

Чепурнов С.А., Чепурнова Н. Е. Нейропептиды и миндалина. М. Изд-во МГУ. 1985. [Chepurnov S. A., Chepurnova N. E. Neuropeptides and amygdala. M. Publishing house of Moscow State University. 1985. (In Russ.)].

Comninos A. N., Anastasovska J., Sahuri-Arisoylu M., Li X., Li S., Hu M., Jayasena C. N., Ghatei M. A., Bloom S. R., Matthews P. M., O'Byrne K. T., Bell J. D., Dhillo W. S. Kisspeptin signaling in the amygdala modulates reproductive hormone secretion. Brain Struct Funct. 221(4): 2035-2047.2016.

Adekunbi D. A., Li X. F., Lass G., Shetty K., Adegoke O. A., Yeo S. H., Colledge W. H., Lightman S. L., O'Byrne K. T. Kisspeptin neurones in the posterodorsal medial amygdala modulate sexual partner preference and anxiety in male mice. J Neuroendocrinol. doi: 10.1111/jne.12572. 2018.

Ахмадеев А. В., Калимуллина Л. Б. Характеристика CART – пептид - иммунопозитивных клеток субвентрикулярной зоны мозга. Морфология. 146(4):11 - 14. 2014. [Akhmadeev A.V., Kalimullina L.B. Characterization of CART - peptide - immunopositive cells of the subventricular zone of the brain. Morphology. 146(4):11 - 14. 2014. (In Russ.)].

Dall'Oglio A., Xavier L.L., Hilbig A., Ferme D., Moreira J. E., Achaval M., Rasia-Filho A. A. Cellular components of the human medial amygdaloid nucleus. J Comp Neurol. 521(3):589-611. 2013.

Леонтович Т. А. Нейронная организация подкорковых образований переднего мозга. М. Медицина. 1978. [Leontovich T. A. Neuronal structure The of Subcortical Formations of Forebrain. M. Medicine. 1978. (In Russ.)].

Kevetter G. A., Winans S. S. Connections of the corticomedial amygdala in the golden hamster. I. Efferents of the “vomeronasal amygdala”. J. Comp. Neurol. 197:81–98. 1981.

Ferrero D. M., Moeller L. M., Osakada T., Horio N., Li Q., Roy D.S., Cichy A., Spehr M., Touhara K., Liberles S.D. A juvenile mouse pheromone inhibits sexual behaviour through the vomeronasal system. Nature. 502 (7471): 368-371. 2013.

Шрейбер В. Патофизиология желез внутренней секреции. Прага. Авиценум. 1987. [Schreiber V. Pathophysiology of endocrine glands. Prague. Avicenum. 1987].

Lehman M. N., Winans S. S. Vomeronasal and olfactory pathways to the amygdala controlling male hamster sexual behavior: autographic and behavioral analyses. Brain Res. 240(1):27-41. 1982.

Hosokawa N., Chiba A. Effects of sexual experience on conspecific odor preference and male odor-induced activation of the vomeronasal projection pathway and the nucleus accumbens in female rats. Brain Res. 17(1175):66-75. 2007.

Mohedano-Moriano A., Pro-Sistiaga P., Ubeda-Banon I. Ubeda-Bañón I, Crespo C, Insausti R, Martinez-Marcos A. Segregated pathways to the vomeronasal amygdala: differential projections from the anterior and posterior divisions of the accessory olfactory bulb. Eur J Neurosci. . 25(7): 2065-2080. 2007.

Keshavarzi S., Power J. M., Albers E. H., Sullivan R.K., Sah P. Dendritic Organization of Olfactory Inputs to Medial Amygdala Neurons. J Neurosci. 35(38):13020-13028. 2015.

Guthman E. M., Vera J.A Cellular Mechanism for Main and Accessory Olfactory Integration at the medial amygdala. J Neurosci. 36(7):2083-5. 2016.

Martinez-Marcos A., Halpern M. Efferent connections of the main olfactory bulb in the opossum (Monodelphis domestica): a characterization of the olfactory entorhinal cortex in a marsupial. Neurosci.Lett. 395(1):51-56. 2006.

delBarco-Trillo J, Gulewicz K, Johnston RE. Medial amygdala involvement in discrimination of same-species and closely-related-species male stimuli in estrous female Mesocricetus hamsters. Behav Neurosci. 123(4):758-63. 2009.

Ахмадеев А.В., Калимуллина Л.Б. Древняя амигдала: цитоархитектоника, организация и цитологические характеристики нейронов. Морфология. 126 (5):15-19. 2004. [Akhmadeev A.V., Kalimullina L.B. The Paleoamygdala: Cytoarchitectonics, Organization, and the Cytological Characteristics of Its Neurons. Morphology. 126 (5):15-19. 2004. (In Russ.)].

Калимуллина Л.Б., Ахмадеев А.В. Архиамигдала: цитоархитектоника, нейронная организация и цитологические характеристики нейронов. Фундаментальные исследования, 8:20-22. 2005. [Kalimullina L.B, Akhmadeev A.V. Archiamygdala: cytoarchitectonic, neuronal organization and cytological characteristics neurons. The Fundamental Research. 8 :20-22. 2005. (In Russ.)].

Ubeda-Bañon I., Novejarque A., Mohedano-Moriano A., Pro-Sistiaga P., Insausti R., Martínez-García F., Lanuza E., Martinez-Marcos A. Vomeronasal inputs to the rodent ventral striatum. Brain Res. Bull. 75:467–473. 2008.

Ахмадеев А.В., Калимуллина Л.Б., Нагаева Д.В., Каюмов Ф.А. Структурно-функциональная организация зон полового диморфизма миндалевидного комплекса мозга в норме и при аллоксановом диабете. Морфология. 113(1):68-72. 1998.[Akhmadeev A.V., Nagaeva D.V., Kalimullina L.B., Kajimov F.A. Structural and functional organization of sexual dimorphism zones of the amygdala in the normal state and in alloxan diabetes. Morphology. 113(1):68-72. (In Russ.)].

Zancan M., Dall'Oglio A., Quagliotto E., Rasia-Filho A. A. Castration alters the number and structure of dendritic spines in thr male posterodorsal medial amygdala. Eur J Neurosci. 45(4):572-580. 2017.

. Adekunbi D. A., Li X. F., Lass G., Shetty K., Adegoke O. A., Yeo S. H., Colledge W. H., Lightman S. L., O'Byrne K. T. Kisspeptin neurones in the posterodorsal medial amygdala modulate sexual partner preference and anxiety in male mice. J Neuroendocrinol. 30(3):e12572. doi: 10.1111/jne.12572. 2018.

Hu M. H., Bashir 'ByZ., Li X. F., Orne K. T. Posterodorsal Medial Amygdala Mediates Tail-Pinch Induced Food Intake in Female Rats. J Neuroendocrinol. 28(5). doi: 10.1111/jne.12390. 2016.

Unger E. K., Burke K. J. Jr., Yang C. F., Bender K. J., Fuller P. M., Shah N. M. Medial amygdalar aromatase neurons regulate aggression in both sexes. Cell Rep. 10(4):453-62. 2015.

Haller J. The role of central and medial amygdala in normal and abnormal aggression:A review of classical approaches. Neurosci Biobehav Rev. 85:34-43. 2018.

Usunoff K. G., Schmitt O., Itzev D. E., Haas S. J., Lazarov N. E., Rolfs A., Wree A. Efferent projections of the anterior and posterodorsal regions of the medial nucleus of the amygdala in the mouse. Cells Tissues Organs 190: 256–285. 2009.

Akhmadeev A.V., Kalimullina L.B. The Effects of Sex and neonatal Androgenization on Neuron Dendroarchitectonics in Amygdala Posterior Cortical Nucleus. Russian Journal of Development Biology. 36(1):54-56. 2005.

Akhmadeev A.V. Organizing effect of androgenization on neurons in posterior medial nucleus of Amygdala in Rats. Russian Journal of Development Biology. 39(5):303-306. 2008.

Ахмадеев А.В., Калимуллина Л.Б. Показатели модулирующего влияния половых стероидов на ультраструктурные характеристики нейронов дорсомедиального ядра миндалевидного комплекса мозга. Цитология. 48(12):971-979. 2006.[Akhmadeev A.V., Kalimullina L.B. Indexes of modulating influence of gonadal hormones on ultrastructural characteristics of neurons of Amygdala dorsomedial nucleus. Tsitologia. 48(12):971-919. 2006. (In Russ.)].

Dominguez J. Hull E. Stimulation of the medial amygdala enhances medial preoptic dopamine release: implications for male rat sexual behavior. Brain Res. 917(2):225-229. 2001.

Mohamadi Y, Jameie SB, Akbari M, Staji M, Moradi F, Mokhtari T, Khanehzad M, Hassanzadeh G. Hyperglycemia decreased medial amygdale projections to medial preoptic area in experimental model of Diabetes Villitus. Acta Med Iran. 53(1):1-7. .2015.

Neckel H., Quagliotto E., Casali K.R., Montano N., Dal Lago P., Rasia-Filho A. A. Glutamate and GABA in the medial amygdala insduced selective central sympathetic/parasympathetic cardiovascular responses. Can J Physiol Pharmacol. 90(5):525-36. 2012.

Fortaleza E. A., Ferreira-Junior N.C., Lagatta D. C., Resstel L. B., Corrêa F. M. The medial amygdaloid nucleus modulates the baroreflex activity in conscious rats. Auton Neurosci. 193:44-50. 2015.

Jackson KL, Palma-Rigo K, Nguyen-Huu TP, Davern PJ, Head GA. Major contribution of the medial amygdale to hypertension in BPN/2J genetically hypertensive mice. Hypertension. 63(4):811-8. 2014.

Mizukami S., Nishizuka M., Arai Y. Sexual difference in nuclear volume and its ontogeny in the rat amygdala. Exp. Neurol. 79 (2): 569—579. 1983.

Nishizuka M., Arai Y. Regional difference in sexually dimorphic synaptic organization of the medial amygdale. Exp. Brain Res. 49(3):462-465. 1983.

Velasco M. E., Taleisnik S. Effect of the interruption of amygdaloid and hippocampal afferents to the medial hypothalamus on gonadotropin release. J. Endocrinol. 51(1): 41-55. 1971.

Relkin R. Absence of alteration in pubertal onset in male rats following amygdaloid lesioning. Endocrinology. 88(5):1272-1274. 1971.

Petrulis A. Chemosignals, hormones and mammalian reproduction. Horm Behav. 63(5):723-41. 2013.

Olmos J. de. The amygdaloid projection field in the rat as studied with the cupric-silver method. Neurobiology of the amygdala / Ed. B. Eleftheriou. N.Y., 1972.

Ottersen O. P. Connections of the amygdala of the rat. 4. Corticoamygdaloid and intraamygdaloid connections as studied with axonal transport of horseradish peroxidase. J. Соmр. Neurol . 205(1):30-48. 1982.

Nabekura J., Yutaka O., Taketsugu M., Yuji M., Atsuo F. Mechanism of the rapid effect of 17-beta-estradiol on medical amygdala neurons. Science. 233(4760): 226—228. 1986.

Jchikawa M. Plasticity of intra-amygdaloid connections following the denervation of fiber from accessory olfactory bulb to medial amygdaloid nucleus in adult rat: Immunohistochemical study of anteregradely transported lectin (Phaseolus vulgaris leucoagglutinin). Brain Res. 451(1/2): 248-254. 1988.

Bayer S. A. Quantitative H-thymidine radiographic analysis of neurogenesis in the rat amygdale. J. Соmр. Neurol. 194(4): 845-875. 1980.

Pardo-Bellver C., Cadiz-Moretti B., Novejarque A., martinez-Garcia F., lanuza E. Differential efferent projections of the anterior, posteroventral, and posterodorsal subdivisions of the medial amygdala in mice. Front Neuroanat 6:33. 2012.

Maras P. M., Petrulis A. Anatomical connections between the anterior and posterodorsal sub-regions of the medial amygdala: integration of odor and hormone signals. Neuroscience. 170;610–622. 2010.

Shiflett M. W., Balleine B. W. At the limbic-motor interface: disconnection of basolateral amygdala fromnucleus accumbens core and shell reveals dissociable components of incentive motivation. Eur. J. Neurosci. 32:1735-1743. 2010.

Stuber G. D., Sparta D. R., Stamatakis A. M., van Leeuwen W. A., Hardjoprajitno J. E., Cho S., Tye K. M., Kempadoo K. A., Zhang F., Deisseroth K., Bonci A. Excitatory transmission from the amygdala to nucleus accumbens facilitates reward seeking. Nature 475, 377–380. 2011.

Dong H. W., Swanson L. W. Projections from bed nuclei of the stria terminalis, anteromedial area: cerebral hemisphere integration of neuroendocrine, autonomic, and behavioral aspects of energy balance. J. Comp. Neurol. 494:142–178. 2006.

Arakawa H., Arakawa K., Deak T. Oxytocin and vasopressin in the medial amygdala differentially modulate approach and avoidance behavior toward illness-related social odor. Neuroscience. 171:1141–1151. 2010.

Gabor C. S., Phan A., Clipperton-Allen A. E., Kavaliers M., Choleris E. Interplay of oxytocin, vasopressin, and sex hormones in the regulation of social recognition. Behav. Neurosci. 126:97–109. 2012.

Vertes R. P., Hoover W. B. Projections of the paraventricular and paratenial nuclei of the dorsal midline thalamus in the rat. J. Comp. Neurol. 508; 212–237. 2008.

Martínez-Ricós J., Agustín-Pavón C., Lanuza E., Martínez-García F. Intraspecific communication through chemical signals in female mice: reinforcing properties of involatile male sexual pheromones. Chem. Senses 32:139–148. 2007.

Martínez-Ricós J., Agustín-Pavón C., Lanuza E., Martínez-García F. Role of the vomeronasal system in intersexual attraction in female mice. Neuroscience 153:383–395. 2008.

Ikemoto S. Dopamine reward circuitry: two projection systems from theventral midbrain to the nucleus accumbens-olfactory tubercle complex. Brain Res. Rev. 56:27–78. 2007.

Ахмадеев А.В. Асимметрия миндалевидного комплекса и риск развития наркомании. Современные наукоемкие технологии, 2:20-24. 2009.[Akhmadeev A.V. Asymmetry of amygdala and risk of advance narcotic dependence. Modern high technologies. 2:20-24. 2009. (In Russ.)].

Ахмадеев А.В. Экспериментальные подходы к исследованию роли генотипа по локусу TAG 1A дофаминового Д2 рецептора в наркотической зависимости. Росс. Физиол. журнал им. И.М.Сеченова 96(5):513-520. 2010. [Akhmadeev A.V. Experimental approaches to research role of genotype in locus TAG 1A of gene receptor dopamine second type in narcotic dependence. Russ. J. Physiol. 96(5): 513-520. 2010. (In Russ.)]

Park S. K., Kim J. H., Yang E. S., Ahn D. K., Moon C., Bae Y. C. Ultrastructure and synaptic connectivity of main and accessory olfactory bulb efferent projections terminating in the rat anterior piriform cortex and medial amygdala. Brain Struct Funct. 219(5):1603-13. 2014.

Itaya, S.K. Anterograde transsynaptic transport of WGA-HRP in the rat olfactory pathways. Brain Res.. 409(7): 205-214. 1987.

Williams M., A., Turchan J., Lu Y., Nash A., Drachman D.B. Protection of human cerebral neurons from neurodegenerative insults by gene delivery of soluble tumor necrosis factor p75 receptor. Brain Res, 165:383-391. 2005.

Yoshihara Y. Visualization of selective transsynaptic neural pathways using a genetic method. Y. Brain Nerve. 62(3):233-242. 2010.