АМФ-АКТИВИРУЕМАЯ ПРОТЕИНКИНАЗА — ПУСКОВОЕ ЗВЕНО ГИПОГРАВИТАЦИОННОЙ ПЕРЕСТРОЙКИ ПОСТУРАЛЬНОЙ МЫШЦЫ

  • Б. С. Шенкман Институт медико-биологических проблем РАН, Москва
  • Н. А. Вильчинская Институт медико-биологических проблем РАН, Москва
Ключевые слова: АМФ-активируемая протеинкиназа, гистондеацетилазы, рибосомальная протеинкиназа, камбаловидная мышца, гравитационная разгрузка

Аннотация

При действии реальной или моделируемой невесомости, а также иммобилизации в первую очередь страдают постуральные мышцы. При этом наблюдается уменьшение их жесткости, развитие мышечной атрофии и сдвиг миозинового фенотипа в быструю сторону. В основе мышечной атрофии, наблюдаемой при действии микрогравитации, лежит увеличение интенсивности протеолитических процессов и снижение уровня синтеза белка. Сдвиг миозинового фенотипа происходит в результате снижения экспрессии гена медленной изоформы тяжелых цепей миозина и увеличения экспрессии генов быстрых изоформ. В настоящее время недостаточно изучены пусковые механизмы развития атрофии постуральной мышцы и трансформации ее миозинового фенотипа, действующие в течение нескольких часов/дней после устранения опоры. Известно, что после устранения опоры наблюдается мгновенное прекращение электрической активности камбаловидной мышцы (по показателям электромиографии), которое сохраняется в течение 3 суток. Имеются некоторые данные, говорящие о сдвиге энергетического метаболизма при гравитационной разгрузке. Можно предположить, что этот сдвиг запускает цепь сигнальных реакций, приводящих к развитию атрофических и иных процессов в скелетной мышце. При этом должен существовать сигнальный сенсор состояния энергетического метаболизма. Такой сенсор давно известен. Это АМФ-активируемая протеинкиназа (AMPK). В настоящем обзоре рассматриваются изменения активности/уровня фосфорилирования и сигнальная роль AMPK в постуральной мышце млекопитающих (преимущественно в камбаловидной мышце) при гравитационной разгрузке, т. е. при устранении опорной и осевой нагрузок с мышц тыльных экстензоров голени. На основе собственных данных и данных литературы авторы подчеркивают, что AMPK выполняет ключевую роль в процессах глубокой перестройки сигнальных путей, определяющей изменения метаболизма, структуры и функции волокон постуральной мышцы в условиях гравитационной разгрузки.

Литература

Астратенкова И. В., Рогозкин В. А. Участие АМФ-зависимой протеинкиназы в регуляции метаболизма скелетных мышц. Рос. физиол. журн. им. И. М. Сеченова. 99(6): 657—673. 2013.

Брындина И. Г., Шагалина М. Н., Овечкин С. В., Овчинина Н. Г. Сфинголипиды скелетных мышц мышей C57BL/6 в условиях непродолжительной моделированной гипогравитации. Рос. физиол. журн. им. И. М. Сеченова. 100(11): 1280—1286. 2014.

Вильчинcкая Н. А., Туртикова О. В., Шенкман Б. C. Механизмы регуляции ядерно-цитоплазматического трафика гистондеацетилаз класса IIA в m. soleus крысы на ранних сроках моделируемой гравитационной разгрузки. Биол. мембраны. 34(6): 109—115. 2017.

Вильчинcкая Н. А., Мочалова Е. П., Белова C. П., Шенкман Б. С. Дефоcфоpилиpование АМФ-активиpуемой пpотеинкиназы в поcтуpальной мышце—ключевое cигнальное cобытие пеpвыx cуток функциональной pазгpузки. Биофизика. 61(6): 1228—1235. 2016.

Григорьев А. И., Козловская И. Б., Шенкман Б. С. Роль опорной афферентации в организации тонической мышечной системы. Рос. физиол. журн. им. И. М. Сеченова. 90(5): 508—521. 2004.

Козловская И. Б., Григорьева Л. С., Гевлич Г. И. Сравнительный анализ влияния невесомости и ее моделей на скоростно-силовые свойства и тонус скелетных мышц человека. Космич. биология и авиакосмич. медицина. 18(6): 22—26. 1984.

Мирзоев Т. М., Вильчинская Н. А., Ломоносова Ю. Н., Немировская Т. Л., Шенкман Б. С. Влияние 30-суточного космического полета и последующей реадаптации на сигнальные процессы в m. Longissinus Dorsi мыши. Авиакосмич. и экологич. медицина. 48(2): 12—15. 2014.

Оганов B. C., Скуратова С. А., Мурашко Л. М., Губа Ф., Такач О. Влияние кратковременных космических полетов на физиологические свойства и состав миофибриллярных белков скелетных мышц крыс. Космич. биология и авиакосмич. медицина. 22(4): 50—54. 1988.

Петрова И. О., Тыганов С. А., Мирзоев Т. М., Цатурян А. К., Козловская И. Б., Шенкман Б. С. Раннее снижение жесткости m. soleus крысы при опорной разгрузке: инактивация поперечных мостиков или активация кальпаина? Докл. АН. 2017. (В печати).

Шенкман Б. С. От медленных к быстрым. Гипогравитационная перестройка миозинового фенотипа мышечных волокон. ACTA NATURAE. 8. 3(30): 86—99. 2016.

Шенкман Б. С., Подлубная З. А., Вихлянцев И. М. Литвинова К. С, Удальцов С. Н., Немировская Т. Л., Лемешева Ю. С., Мухина А. М., Козловская И. Б. Сократительные характеристики и белки саркомерного цитоскелета волокон m. soleus человека в условиях гравитационной разгрузки. Роль опорного стимула. Биофизика. 49(5): 881—890. 2004.

Adams G. R., Baldwin K. M. Age dependence of myosin heavy chain transitions induced by creatine depletion in rat skeletal muscle. J. Appl. Physiol. (1985). 78(1): 368—371. 1995.

Alford E. K., Roy R. R., Hodgson J. A., Edgerton V. R. Electromyography of rat soleus, medial gastrocnemius, and tibialis anterior during hind limb suspension. Exp. Neurol. 96(3): 635—649. 1987.

Augusto V., Padovani R. C., Campos G. E. R. Skeletal muscle fiber types in C57BL6J mice. Braz. J. Мorphol. Sci. 21(2): 89—94. 2004.

Bajotto G., Sato Y., Kitaura Y., Shimomura Y. Effect of branched-chain amino acid supplementation during unloading on regulatory components of protein synthesis in atrophied soleus muscles. Eur. J. Appl. Physiol. 111(8): 1815—1828. 2011.

Baldwin K. M., Haddad F., Pandorf C. E., Roy R. R., Edgerton V. R. Alterations in muscle mass and contractile phenotype in response to unloading models: role of transcriptional/ pretranslational mechanisms. Front. Physiol. 4: 284. 2013.

Birk J. B., Wojtaszewski J. F. Predominant a2/b2/g3 AMPK activation during exercise in human skeletal muscle. J. Physiol. 577: 1021—1032. 2006.

Bodine S. C. Disuse-induced muscle wasting. Int. J. Biochem. Cell Biol. 45(10): 2200—2208. 2013.

Carling D., Thornton C., Woods A., Sanders M. J. AMP-activated protein kinase: new regulation, new roles? Biochem. J. 445(1): 11—27. 2012.

Chen L., Jiao Z. H., Zheng L. S. Zhang Y. Y., Xie S. T., Wang Z. X., Wu J. W. Structural insight into the autoinhibition mechanism of AMP-activated protein kinase. Nature. 459: 1146—1149. 2009.

Chen Z. P., McConell G. K., Belinda J., Snow R. J. Snow R. J., Canny B. J., Kemp B. E. AMPK signaling in contracting human skeletal muscle: acetyl-CoA carboxylase and NO synthase phosphorylation. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 279: 1202—1206. 2000.

Cheung P. C., Salt I. P., Davies S. P., Hardie D. G., Carling D. Characterization of AMP-activated protein kinase gamma-subunit isoforms and their role in AMP binding. Biochem. J. 346: 659—669. 2000.

Chibalin A. V., Benziane B., Zakyrjanova G. F., Kravtsova V. V., Krivoi I. I. Early endplate remodeling and skeletal muscle signaling events following rat hindlimb suspension. J. Cell. Physiol. doi: 10.1002/jcp.26594. 2018.

Childs T. E., Spangenburg E. E., Vyas D. R., Booth F. W. Temporal alterations in protein signaling cascades during recovery from muscle atrophy. Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 285(2): 391—398. 2003.

Chopard A., Hillock S., Jasmin B. J. Molecular events and signalling pathways involved in skeletal muscle disuse-induced atrophy and the impact of countermeasures. J. Cell Mol. Med. 13. (N9B): 3032—3050. 2009.

Cohen T. J., Choi M. C., Kapur M., Lira V. A., Lira V. A., Yan Z., Yao T. P. HDAC4 regulates muscle fiber type-specific gene expression programs. Mol. Cells. 38: 343—348. 2015.

Coughlan K. A., Valentine R. J., Sudit B. S., Allen K., Dagon Y., Kahn B. B., Ruderman N. B., Saha A. K. PKD1 Inhibits AMPKα2 through phosphorylation of serine 491 and impairs insulin signaling in skeletal muscle cells. Biochem. J. 473: 4681—4697. 2016.

De-Doncker L., Kasri M., Picquet F., Falempin M. Physiologically adaptive changes of the L5afferent neurogram and of the rat soleus EMG activity during 14 days of hindlimb unloading and recovery. J. Exp. Biol. 208: 4585—4592. 2005.

Desplanches D., Kayar S. R., Sempore B., Flandrois R., Hoppeler H. Rat soleus muscle ultrastructure after hindlimb suspension. J. Appl. Physiol. (1985). 69(2): 504—508. 1990.

Desplanches D., Mayet M. H., Sempore B., Flandrois R. Structural and functional responses to prolonged hindlimb suspension in rat muscle. J. Appl. Physiol. (1985). 63(2): 558— 563. 1987.

Dupont E., Cieniewski-Bernard C., Bastide B., Stevens L. Electrostimulation during hindlimb unloading modulates PI3K-AKT downstream targets without preventing soleus atrophy and restores slow phenotype through ERK. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 300: 408—417. 2011.

Egan D., Kim J., Shaw R. J., Guan K. L. The autophagy initiating kinase ULK1 is regulated via opposing phosphorylation by AMPK and mTOR. Autophagy. 7(6): 643—644. 2011.

Egawa T. A., Goto Y., Ohno S., Yokoyama S., Ikuta A., Suzuki M., Sugiura T., Ohira Y., Yoshioka T., Hayashi T., Goto K. Involvement of AMPK in regulating slow-twitch muscle atrophy during hindlimb unloading in mice. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 309: 651—662. 2015.

Enns D. L., Raastad T., Ugelstad I., Belcastro A. N. Calpain/calpastatin activities and substrate depletion patterns during hindlimb unweighting and reweighting in skeletal muscle. Eur. J. Appl. Physiol. 100(4): 445—455. 2007.

Erickson K. A., Smith M. E., Anthonymuthu T. S. Evanson M. J., Brassfield E. S., Hodson A. E., Bressler M. A., Tucker B. J., Thatcher M. O., Prince J. T., Hancock C. R., Bikman B. T. AICAR inhibits ceramide biosynthesis in skeletal muscle. Diabetol. Metab. Syndr. 4(1): 45. 2012.

Fitts R. H., Riley D. R., Widrick J. J. Physiology of a microgravity environment invited review: microgravity and skeletal muscle. J. Appl. Physiol. (1985). 89(2): 823—839. 2000.

Gao H., Li Y. F. Distinct signal transductions in fast- and slow- twitch muscles upon denervation. Physiol. Rep. 6(4): doi: 10.14814/phy2.13606. 2018.

Gasnikova N. M., Shenkman B. S. Influence of rat hindlimb suspension on sarcolemmal dystrophin and its sensitivity to mechanical damage. J. Gravit. Physiol. 12: 125—126. 2005.

Giger J. M., Bodell P. W., Zeng M., Baldwin K. M., Haddad F. Rapid muscle atrophy response to unloading: pretranslational processes involving MHC and actin. J. Appl. Physiol (1985). 107: 1204—1212. 2009.

Goransson O., McBride A., Hawley S. A. Ross F. A., Shpiro N., Foretz M., Viollet B., Hardie D. G., Sakamoto K. Mechanism of action of A-769662, a valuable tool for activation of AMP-activated protein kinase. J. Biol. Chem. 282: 32 549—32 560. 2007.

Gordon S. E., Flück M., Booth F. W. Selected сontribution: Skeletal muscle focal adhesion kinase, paxillin, and serum response factor are loading dependent. J. Appl. Physiol. (1985). 90: 1174—1183. 2001.

Grano M., Mori G., Minielli V., Barou O., Colucci S., Giannelli G., Alexandre C., Zallone A. Z., Vico L. Rat hindlimb unloading by tail suspension reduces osteoblast differentiation, induces IL-6 secretion, and increases bone resorption in ex vivo cultures. Calcif. Tissue Int. 70(3): 176—185. 2002.

Guo Y., Meng J., Tang Y., Wang T., Wei B., Feng R., Gong B., Wang H., Ji G., Lu Z. AMP-activated kinase α2 deficiency protects mice from denervation-induced skeletal muscle atrophy. Arch. Biochem. Biophys. 600: 56—60. 2016.

Gwag T., Lee K., Ju H. Shin H., Lee J. W., Choi I. Stress and signaling responses of rat skeletal muscle to brief endurance exercise during hindlimb unloading: a catch-up process for atrophied muscle. Cell Physiol. Biochem. 24: 537—546. 2009.

Gwinn D. M., Shackelford D. B., Egan D. F. Mihaylova M. M., Mery A., Vasquez D. S., Turk B. E., Shaw R. J. AMPK phosphorylation of raptor mediates a metabolic checkpoint. Mol. Cell. 30(2): 214—226. 2008.

Hamilton D. L., Philp A., MacKenzie M. G., Patton A., Towler M. C., Gallagher I. J., Bodine S. C., Baar K. Molecular brakes regulating mTORC1 activation in skeletal muscle following synergist ablation. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 307(4): E365—Е373. 2014.

Han B., Zhu M. J., Ma C., Du M. Rat hindlimb unloading down-regulates insulin like growth factor-1 signaling and AMP-activated protein kinase, and leads to severe atrophy of the soleus muscle. Appl. Physiol. Nutr. Metab. 32(6): 1115—1123. 2007.

Hardie D. G., Ross F. A., Hawley S. A. AMP-activated protein kinase: a target for drugs both ancient and modern. Chem. Biol. 19(10): 1222—1236. 2012.

Hawley S. A., Boudeau J., Reid J. L., Mustard K. J., Udd L., Mäkelä T. P., Alessi D. R., Hardie D. G. Complexes between the LKB1 tumor suppressor, STRAD alpha/beta and MO25 alpha/beta are upstream kinases in the AMP-activated protein kinase cascade. J. Biol. 2(4): 28. 2003.

Hawley S. A., Pan D. A., Mustard K. J. Ross L, Bain J., Edelman A. M., Frenguelli B. G., Hardie D. G. Calmodulin-dependent protein kinase kinase-beta is an alternative upstream kinase for AMP-activated protein kinase. Cell. Metab. 2(1): 9—19. 2005.

Henriksen E. J., Tischler M. E. Time сourse of the response of carbohydrate metabolism to unloading of the soleus. Metabolism. 37(3): 201—208. 1988.

Hilder T. L., Baer L. A., Fuller P. M. Fuller C. A., Grindeland R. E., Wade C. E., Graves L. M. Insulinindependent pathways mediating glucose uptake in hindlimbsuspended skeletal muscle. J. Appl. Physiol. (1985). 99(6): 2181—2188. 2005.

Hinchee-Rodriguez K., Garg N., Venkatakrishnan P., Roman M.G., Roman M. G., Adamo M. L., Masters B. S., Roman L. J. Neuronal nitric oxide synthase is phosphorylated in response to insulin stimulation in skeletal muscle. Biochem. Biophys. Res. Commun. 435: 501— 505. 2013.

Hornberger T. A., Hunter R. B., Kandarian S. C., Esser K. A. Regulation of translation factors during hindlimb unloading and denervation of skeletal muscle in rats. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 281(1): 179—187. 2001.

Hsieh C. T., Chuang J. H., Yang W. C., Yin Y., Lin Y. Ceramide inhibits insulin-stimulated Akt phosphorylation through activation of Rheb/mTORC1/S6K signaling in skeletal muscle. Cell. Signal. 26(7): 1400—1408. 2014.

Huang J., Zhu X. The molecular mechanisms of calpains action on skeletal muscle atrophy. Physiol. Res. 65(4): 547—560. 2016.

Inoki K., Zhu T., Guan K. L. TSC2 mediates cellular energy response to control cell growth and survival. Cell. 115(5): 577—590. 2003.

Jensen J., O'Rahilly S. AMPK is required for exercise to enhance insulin sensitivity in skeletal muscles. Mol. Metab. 6(4): 315—316. 2017.

Kachaeva E. V., Shenkman B. S. Various jobs of proteolytic enzymes in skeletal muscle during unloading: facts and speculations. J. Biomed. Biotechnol. 2012:doi:10.1155/2012/493618. 2011.

Kandarian S. C., Stevenson E. J. Molecular events in skeletal muscle during disuse atrophy. Exerc. Sport Sci. Rev. 30(3): 111—116. 2002.

Kasper C. E., Xun L. Expression of titin in skeletal muscle varies with hind-limb unloading. Biol. Res. Nurs. 2(2): 107—115. 2000.

Kawano F., Matsuoka Y., Oke Y., Higo Y., Terada M., Wang X. D., Nakai N., Fukuda H., Imajoh-Ohmi S., Ohira Y. Role(s) of nucleoli and phosphorylation of ribosomal protein S6 and/or HSP27 in the regulation of muscle mass. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 293(1): 35—44. 2007.

Koay A., Woodcroft B., Petrie E. J. Yue H., Emanuelle S., Bieri M., Bailey M. F., Hargreaves M., Park J. T., Park K. H., Ralph S., Neumann D., Stapleton D., Gooley P. R. AMPK beta subunits display isoform specific affinities for carbohydrates. FEBS Lett. 584(15): 3499—3503. 2010.

Kobzik L., Reid M. B., Bredt D. S., Stamler J. S. Nitric oxide in skeletal muscle. Nature. 372(6506): 546—548. 1994.

Kostovski E., Boon H., Hjeltnes N., Lundell L. S., Ahlsén M., Chibalin A. V., Krook A., Iversen P. O., Widegren U. Altered content of AMP-activated protein kinase isoforms in skeletal muscle from spinal cord injured subjects. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. Vol. 305(9): E1071—Е1080. 2013.

Krämer D. K., Al-Khalili L., Guigas B., Leng Y., Garcia-Roves P. M., Krook A. Role of AMP kinase and PPARdelta in the regulation of lipid and glucose metabolism in human skeletal muscle. J. Biol. Chem. 282. (27): 19 313—19 320. 2007.

Krawiec B. J., Nystrom G. J., Frost R. A., Jefferson L. S., Lang C. H. AMP-activated protein kinase agonists increase mRNA content of the muscle-specific ubiquitin ligases MAFbx and MuRF1 in C2C12 cells. Am. J. Physiol. Endocrinol. Metab. 292(6): E1555—Е1567. 2007.

Lainé R., de Montellano P. R. Neuronal nitric oxide synthase isoforms alpha and mu are closely related calpain-sensitive proteins. Mol Pharmacol. 54(2): 305—312. 1998.

Liu R., Li Y., Wang M., Zhou G., Zhang W. Effect of protein S-nitrosylation on autolysis and catalytic ability of μ-calpain. Food Chem. 213: 470—477. 2016.

Liu Y., Randall W. R., Martin F., Schneider M. F. Activity-dependent and -independent nuclear fluxes of HDAC4 mediated by different kinases in adult skeletal muscle. J. Cell Biol. 168(6): 887—897. 2005.

Lomonosova Y. N., Kalamkarov G. R., Bugrova A. E., Shevchenko T. F., Kartashkina N. L., Lysenko E. A., Shvets V. I., Nemirovskaya T. L. Protective effect of L-arginine administration on proteins of unloaded m. soleus. Biochemistry (Mosc.). 76: 571—580. 2011.

Lomonosova Y. N., Turtikova O. V., Shenkman B. S. Reduced expression of MyHC slow isoform in rat soleus during unloading is accompanied by alterations of endogenous inhibitors of calcineurin/NFAT signaling pathway. J. Muscle Res. Cell Motil. 37: 7—16. 2016.

Lysenko E. A., Turtikova O. V., Kachaeva E. V., Ushakov I. B., Shenkman B. S. Time course of ribosomal kinase activity during hindlimb unloading. Dokl. Biochem. Biophys. 434: 223—226. 2010.

Matthews V. B., Aström M. B., Chan M. H., Bruce C. R., Krabbe K. S., Prelovsek O., Akerström T., Yfanti C., Broholm C., Mortensen O. H., Penkowa M., Hojman P., Zankari A., Watt M. J., Bruunsgaard H., Pedersen B. K., Febbraio M. A. Brain-derived neurotrophic factor is produced by skeletal muscle cells in response to contraction and enhances fat oxidation via activation of AMP-activated protein kinase. Diabetologia. 52(7): 1409—1418. 2009.

McGee S. L., Hargreaves M. AMPK-mediated regulation of transcription in skeletal muscle. Clin. Sci. (London). 118(8): 507—518. 2010.

McGee S. L., Mustard K. J., Hardie D. G., Baar K. Normal hypertrophy accompanied by phosphoryation and activation of AMP-activated protein kinase alpha1 following overload in LKB1 knockout mice. J. Physiol. 586: 1731—1741. 2008.

McGee S. L., Swinton C., Morrison S., Gaur V., Gaur V., Campbell D. E., Jorgensen S. B., Kemp B. E., Baar K., Steinberg G. R., Hargreaves M. Compensatory regulation of HDAC5 in muscle maintains metabolic adaptive responses and metabolism in response to energetic stress. Faseb J. 28: 3384—3395. 2014.

Michetti M., Salamino F., Melloni E., Pontremoli S. Reversible inactivation of calpain isoforms by nitric oxide. Biochem. Biophys. Res. Commun. 207(3): 1009—1014. 1995.

Mihaylova M. M., Shaw R. J. The AMPK signalling pathway coordinates cell growth, autophagy and metabolism. Nat. Cell Biol. 13(9): 1016—1023. 2011.

Mirzoev T., Tyganov S., Vilchinskaya N., Lomonosova Y., Shenkman B. Key markers of MTORC1-dependent and mTORC1-independent signaling pathways regulating protein synthesis in rat soleus muscle during early stages of hindlimb unloading. Cell. Physiol. Biochem. 39: 1011—1020. 2016.

Moukhina A. M., Shenkman B. S., Blottner D., Nemirovskaya T., Lemesheva Y., Püttmann B., Kozlovskaya I. Effects of support stimulation on human soleus fiber characteristics during exposure to dry immersion. J. Gravit. Physiol. 11: 137—138. 2004.

Mounier R., Lantier L., Leclerc J., Sotiropoulos A., Foretz M., Viollet B. Antagonistic control of muscle cell size by AMPK and mTORC1. Cell Cycle. 10(16): 2640—2646. 2011.

Mounier R., Lantier L., Leclerc J., Sotiropoulos A., Pende M., Daegelen D., Sakamoto K., Foretz M., Viollet B. Important role for AMPKalpha1 in limiting skeletal muscle cell hypertrophy. FASEB J. 23: 2264—2273. 2009.

Mounier R., Théret M., Lantier L., Foretz M., Viollet B. Expanding roles for AMPK in skeletal muscle plasticity. Trends Endocrinol. Metab. 26(6): 275—286. 2015.

Mutin-Carnino M., Carnino A., Roffino S., Chopard A. Effect of muscle unloading, reloading and exercise on inflammation during a head-down bed rest. Int. J. Sports. Med. 35(1): 28—34. 2014.

Nakao R., Hirasaka K., Goto J., Ishidoh K., Yamada C., Ohno A., Okumura Y., Nonaka I., Yasutomo K., Baldwin K. M., Kominami E., Higashibata A., Nagano K., Tanaka K., Yasui N., Mills E. M., Takeda S., Nikawa T. Ubiquitin ligase Cbl-b is a negative regulator for insulin-like growth factor 1 signaling during muscle atrophy caused by unloading. Mol. Cell. Biol. 29(17): 4798—4811. 2009.

Nakashima K., Yakabe Y., Ishida A., Katsumata M. Effects of orally administered glycine on myofibrillar proteolysis and expression of proteolytic-related genes of skeletal muscle in chicks. Amino Acids. 35(2): 451—456. 2008.

Nystrom G. J., Lang C. H. Sepsis and AMPK activation by AICAR differentially regulate FoxO-1, -3 and -4 mRNA in striated muscle. Int. J. Clin. Exp. Med. 1(1): 50—63. 2008.

Ogneva I. V. The transversal stiffness of fibers and the desmin content in the leg muscles of rats under gravitational unloading of various duration. J. Appl. Physiol. (1985). 109: 1702—1709. 2010.

Ohira Y., Yasui W., Kariya F., Wakatsuki T., Nakamura K., Asakura T., Edgerton V. R. Metabolic adaptation of skeletal muscles to gravitational unloading. Acta Astronaut. 33: 113— 117. 1994.

Olesen J., Kiilerich K., Pilegaard H. PGC-1alpha-mediated adaptations in skeletal muscle. Pflügers. Arch. 460(1): 153—162. 2010.

Pandorf C. E., Haddad F., Wright C., Bodell P. W., Baldwin K. M. Differential epigenetic modifications of histones at the myosin heavy chain genes in fast and slow skeletal muscle fibers and in response to muscle unloading. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 297: 6—16. 2009.

Pang T., Xiong B., Li J. Y. Qiu B. Y., Jin G. Z., Shen J. K., Li J. Conserved alpha-helix acts as autoinhibitory sequence in AMP-activated protein kinase alpha subunits. J. Biol. Chem. 282: 495—506. 2007.

Riley D. A., Slocum G. R., Bain J. L, Sedlak F. R., Sedlak F. R., Sowa T. E., Mellender J. W. Rat hindlimb unloading: soleus histochemistry, ultrastructure, and electromyography. J. Appl. Physiol. (1985). 69(1): 58—66. 1990.

Röckl K. S., Hirshman M. F., Brandauer J., Fujii N., Witters L. A., Goodyear L. J. Skeletal muscle adaptation to exercise training: AMP-activated protein kinase mediates muscle fiber type shift. Diabetes. 56(8): 2062—2069. 2007.

Ruderman N. B., Keller C., Richard A. M., Saha A. K., Luo Z., Xiang X., Giralt M., Ritov V. B., Menshikova E. V., Kelley D. E., Hidalgo J., Pedersen B. K., Kelly M. Interleukin-6 regulation of AMP-activated protein kinase. Potential role in the systemic response to exercise and prevention of the metabolic syndrome. Diabetes. 55(2): S48—S54. 2006.

Salaun E., Lefeuvre-Orfila L., Cavey T., Martin B., Turlin B., Ropert M., Loreal O., Derbré F. Myriocin prevents muscle ceramide accumulation but not muscle fiber atrophy during short-term mechanical unloading. J. Appl. Physiol. (1985). 120(2): 178—187. 2016.

Samengo G., Avik A., Fedor B., Whittaker D., Myung K. H., Wehling-Henricks M., Tidball J. G. Age-related loss of nitric oxide synthase in skeletal muscle causes reductions in calpain S-nitrosylation that increase myofibril degradation and sarcopenia. Aging. Cell. 11(6): 1036—1045. 2012.

Sandonà D., Desaphy J. F., Camerino G. M., Bianchini E., Bianchini E., Ciciliot S., Danieli-Betto D., Dobrowolny G., Furlan S., Germinario E., Goto K., Gutsmann M., Kawano F., Nakai N., Ohira T., Ohno Y., Picard A., Salanova M., Schiffl G., Blottner D., Musarò A., Ohira Y., Betto R., Conte D., Schiaffino S. Adaptation of mouse skeletal muscle to long-term microgravity in the MDS mission. PLoS ONE. 7: e33232. 2012.

Shenkman B., Vilchinskaya N., Mochalova E., Belova1 S., Nemirovskaya T. Signaling events at the early stage of muscle disuse. FEBS J. 284. (Suppl. 1): 367. DOI: 10.1111/ febs.14174. 2017.

Shenkman B. S., Nemirovskaya T. L. Calcium-dependent signaling mechanisms and soleus fiber remodeling under gravitational unloading. J. Muscle Res. Cell Motil. 29: 221—230. 2008.

Shenkman B. S., Nemirovskaya T. L., Belozerova I. N., Vikhlyantsev I. M., Matveeva O. A., Staroverova K. S., Podlubnaya Z. A. Effects of Ca2+(-)binding agent on unloaded rat soleus: muscle morphology and sarcomeric titin content. J. Gravit. Physiol. 9(1): 139—140. 2002.

Shenkman B. S., Nemirovskaya T. L., Lomonosova Y. N. No-dependent signaling pathways in unloaded skeletal muscle. Front. Physiol. 6: 298. 2015.

Stamler J. S. Redox signaling: nitrosylation and related target interactions of nitric oxide. Cell. 78(6): 931—936. 1994.

Stevens L., Sultan K. R., Peuker H., Gohlsch B., Mounier Y., Pette D. Time dependent changes in myosin heavy chain mRNA and protein isoforms 94 in unloaded soleus muscle of rat. Am. J. Physiol. Cell. Physiol. 277(6, рt 1): 1044—1049. 1999.

Sugiura T., Abe N., Nagano M. Goto K., Sakuma K., Naito H., Yoshioka T., Powers S. K. Changes in PKB/Akt and calcineurin signaling during recovery in atrophied soleus muscle induced by unloading. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 288(5): 1273—1278. 2005.

Suzuki N., Motohashi N., Uezumi A., Fukada S., Yoshimura T., Itoyama Y., Aoki M., Miyagoe-Suzuki Y., Takeda S. NO production results in suspension-induced muscle atrophy hrough dislocation of neuronal NOS. J. Clin. Invest. 117: 2468—2476. 2007.

Templeton G. H., Sweeney H. L., Timson B. F. Padalino M., Dudenhoeffer G. A. Changes in fiber composition of soleus muscle during rat hindlimb suspension. J. Appl. Physiol. (1985). 65(3): 1191—1195. 1988.

Tidball J. G., Lavergne E., Lau K. S., Spencer M. J., Spencer M. J., Stull J. T., Wehling M. Mechanical loading regulates NOS expression and activity in developing and adult skeletal muscle. Am. J. Physiol. 275: 260—266. 1998.

Toursel T., Stevens L., Granzier H., Mounier Y. Passive tension of rat skeletal soleus muscle fibers: effects of unloading conditions. J. Appl. Physiol. (1985). 92(4): 1465—1472. 2002.

Trappe S., Costill D., Gallagher P., Creer A., Peters J. R., Evans H., Riley D. A., Fitts R. H. Exercise in space: human skeletal muscle after 6 months aboard the International Space Station. J. Appl. Physiol. (1985). 106(4): 1159—1168. 2009.

Treebak J. T., Birk J. B., Hansen B. F. Hansen B. F., Olsen G. S., Wojtaszewski J. F. A-769662 activates AMPK b1-containing complexes but induces glucose uptake through a PI3-kinasedependent pathway in mouse skeletal muscle. Am. J. Physiol. Cell Physiol. 297: C1041—C1052. 2009.

Vilchinskaya N. A., Mirzoev T. M., Lomonosova Y. N., Kozlovskaya I. B., Shenkman B. S. Human muscle signaling responses to 3-day head-out dry immersion. J. Musculoskelet. Neuronal. Interact. 15(3): 286—293. 2015.

Vilchinskaya N. A., Mochalova E. P., Nemirovskaya T. L., Mirzoev T. M., Turtikova O. V., Shenkman B. S. Rapid decline in MyHC I(β) mRNA expression in rat soleus during hindlimb unloading is associated with AMPK dephosphorylation. J. Physiol. 595(23): 7123— 7134. 2017.

Wakatsuki T., Ohira Y., Yasui W., Nakamura K., Asakura T., Ohno H., Yamamoto M. Responses of contractile properties in rat soleus to high-energy phosphates and/or unloading. Jpn. J. Physiol. 44(2): 193—204. 1994.

Winder W. W., Wilson H. A., Hardie D. G., Rasmussen B. B., Hutber C. A., Call G. B., Clayton R. D., Conley L. M., Yoon S., Zhou B. Phosphorylation of rat muscle acetyl-CoA carboxylase by AMP-activated protein kinase and protein kinase A. J. Appl. Physiol. (1985). 82: 219—225. 1997.

Witczak C. A., Sharoff C. G., Goodyear L. J. AMP-activated protein kinase in skeletal muscle: from structure and localization to its role as a master regulator of cellular metabolism. Cell Mol. Life Sci. 65(23): 3737—3755. 2008.

Woods A., Vertommen D., Neumann D., Turk R., Bayliss J., Schlattner U., Wallimann T., Carling D., Rider M. H. Identification of phosphorylation sites in AMP-activated protein kinase (AMPK) for upstream AMPK kinases and study of their roles by site-directed mutagenesis. J. Biol. Chem. 278(31): 28434—28442.

Xu J., Ji J., Yan X. H. Cross-talk between AMPK and mTOR in regulating energy balance. Crit. Rev. Food. Sci. Nutr. 52(5): 373—381. 2012.

Ya F., Rubin C. S. Protein kinase D: coupling extracellular stimuli to the regulation of cell physiology. EMBO Reports. 12: 785—796. 2011.

Yakabe M., Ogawa S., Ota H., Iijima K., Eto M., Ouchi Y., Akishita M. Inhibition of interleukin-6 decreases atrogene expression and ameliorates tail suspension-induced skeletal muscle atrophy. PLoS One. 13(1): e0191318. doi: 10.1371/journal.pone.0191318. 2018.

Yang W., Zhang H. Effects of hindlimb unloading on neurotrophins in the rat spinal cord and soleus muscle. Brain Res. 1630: 1—9. 2016.

Yoshihara T., Machida S., Kurosaka Y., Kakigi R., Sugiura T., Naito H. Immobilization induces nuclear accumulation of HDAC4 in rat skeletal muscle. J. Physiol. Sci. 66: 337—343. 2016.

Zhang S. F., Zhang Y., Li B., Chen N. Physical inactivity induces the atrophy of skeletal muscle of rats through activating AMPK/FoxO3 signal pathway. Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 22(1): 199—209. 2018.

Опубликован
2018-04-19
Как цитировать
[1]
Б. С. Шенкман и Н. А. Вильчинская, «АМФ-АКТИВИРУЕМАЯ ПРОТЕИНКИНАЗА — ПУСКОВОЕ ЗВЕНО ГИПОГРАВИТАЦИОННОЙ ПЕРЕСТРОЙКИ ПОСТУРАЛЬНОЙ МЫШЦЫ», РФЖ, т. 104, вып. 8, с. 922—944, апр. 2018.
Раздел
Обзорные и проблемные статьи