ОСОБЕННОСТИ СОЦИАЛЬНОГО ПОВЕДЕНИЯ МЫШЕЙ ПОСЛЕ ДЛИТЕЛЬНОГО ДЕЙСТВИЯ ПСИХОЭМОЦИОНАЛЬНОГО И ИНФЕКЦИОННОГО ФАКТОРОВ
PDF

Ключевые слова

мыши C57BL/6
социальный стресс
трематода O. felineus
поведение
открытое поле

Как цитировать

Августинович, Д. Ф., & Бондарь, Н. П. (2020). ОСОБЕННОСТИ СОЦИАЛЬНОГО ПОВЕДЕНИЯ МЫШЕЙ ПОСЛЕ ДЛИТЕЛЬНОГО ДЕЙСТВИЯ ПСИХОЭМОЦИОНАЛЬНОГО И ИНФЕКЦИОННОГО ФАКТОРОВ. Российский физиологический журнал им. И. М. Сеченова, 107(1), 28–42. https://doi.org/10.31857/S0869813921010039

Аннотация

В работе исследовали поведение самцов мышей инбредной линии C57BL/6 после длительного влияния двух факторов – социального стресса и инфицирования описторхами, сочетание которых часто наблюдается у людей. Сравнивали мышей четырех групп: 1) испытавших длительный опыт поражений в межсамцовых конфронтациях (30 дней) (СС); 2) инфицированных гельминтами Ofelineus (6 мес.) (OF); 3) подвергнутых воздействию обоих факторов (СС + OF); 4) не испытывающих воздействия факторов интактных особей (КОН). Поведение всех животных оценивали в тесте открытое поле с помещенным в него кубиком – пустым в первые 3 мин теста и содержащим незнакомого самца инбредной линии BALB/c во вторые 3 мин. Социальный стресс оказывал более выраженное влияние на оцениваемые параметры поведения в этом тесте, чем инфицирование мышей. Мыши СС активнее всех исследовали кубик с незнакомым самцом внутри: залезали на него гораздо чаще и имели более длительное среднее время нахождения возле кубика. Кроме того, в первые 3 мин теста у них были увеличены исследовательская активность (число пристеночных стоек), число и длительность грумингов. Инфицированные мыши OF не отличались по поведению от КОН как в первые, так и во вторые 3 мин теста. У мышей с сочетанным действием факторов (СС + OF) несоциальные формы поведения также не отличались от контрольных показателей, а реакция на незнакомого самца в кубике была слабее, чем у мышей СС. Сделан вывод о том, что длительный опыт поражений в межсамцовых конфронтациях оказывает более выраженное влияние на социальное и несоциальное поведение мышей по сравнению с хроническим инфицированием животных гельминтами Ofelineus, причем сочетание двух факторов воздействия способствует снижению социального интереса у мышей.

https://doi.org/10.31857/S0869813921010039
PDF

Литература

Августинович Д.Ф., Алексеенко О.В., Бакштановская И.В., Корякина Л.А., Липина Т.В., Тендитник М.В., Бондарь Н.П., Коваленко И.Л., Кудрявцева Н.Н. Динамические изменения серотонергической и дофаминергической активности мозга в процессе развития тревожной депрессии: экспериментальное исследование. Успехи физиол. наук. 35(4): 19‒40. 2004. [Avgustinovich D.F., Alekseenko O.V., Bakshtanovskaia I.V., Koriakina L.A., Lipina T.V., Tenditnik M.V., Bondar' N.P., Kovalenko I.L., Kudriavtseva N.N. Dynamic changes of brain serotonergic and dopaminergic activities during development of anxious depression: experimental study. Usp. Physiol. Nauk. 35(4): 19‒40. 2004. (In Russ)].

Weber M.D., Godbout J.P., Sheridan J.F. Repeated social defeat, neuroinflammation, and behavior: monocytes carry the signal. Neuropsychopharmacology. 42(1): 46‒61. 2017.

Niraula A., Wang Y., Godbout J.P., Sheridan J.F. Corticosterone production during repeated social defeat causes monocyte mobilization from the bone marrow, glucocorticoid resistance, and neurovascular adhesion molecule expression. J. Neurosci. 38(9): 2328‒2340. 2018.

Reader B.F., Jarrett B.L., McKim D.B., Wohleb E.S., Godbout J.P., Sheridan J.F. Peripheral and central effects of repeated social defeat stress: monocyte trafficking, microglial activation, and anxiety. Neuroscience. 289: 429‒442. 2015.

D'Mello C., Swain M.G. Liver-brain inflammation axis. Am. J. Physiol. Gastrointest. Liver Physiol. 301(5): G749-G761. 2011.

Laine M.A., Sokolowska E., Dudek M., Callan S.A., Hyytiä P., Hovatta I. Brain activation induced by chronic psychosocial stress in mice. Sci. Rep. 7(1): 15061: 1‒11. 2017.

Montoliu C., Llansola M., Felipo V. Neuroinflammation and neurological alterations in chronic liver diseases. Neuroimmunol. Neuroinflammat. 2(3): 138‒144. 2015.

D’Mello C., Swain M.G. Liver-brain interactions in inflammatory liver diseases: implications for fatigue and mood disorders. Brain Behav. Immun. 35: 9‒20. 2014.

Hernandez-Rabaza V., Agusti A., Cabrera-Pastor A., Fustero S., Delgado O., Taoro-Gonzalez L., Montoliu C., Llansola M., Felipo V. Sildenafil reduces neuroinflammation and restores spatial learning in rats with hepatic encephalopathy: underlying mechanisms. J. Neuroinflammat. 12(195): 1‒12. 2015.

Felipo V., Ordoño J.F., Urios A., El Mlili N., Giménez-Garzó C., Aguado C., González-Lopez O., Giner-Duran R., Serra M.A., Wassel A., Rodrigo J.M., Salazar J., Montoliu C. Patients with minimal hepatic encephalopathy show impaired mismatch negativity correlating with reduced performance in attention tests. Hepatology. 55(2): 530‒539. 2012.

Felipo V. Hepatic encephalopathy: effects of liver failure on brain function. Nat. Rev. Neurosci. 14: 851‒858. 2013.

Food and Agriculture Organization of the United Nations and World Health Organization. 2014. Multicriteria-based ranking for risk management of food-borne parasites. Microbiological Risk Assessment Series (MRA) 23. http://www.fao.org/publications/card/en/c/ee07c6ae-b86c-4d5f-915c-94c93ded7d9e/

Yurlova N.I., Yadrenkina E.N., Rastyazhenko N.M., Serbina E.A., Glupov V.V. Opisthorchiasis in Western Siberia: Epidemiology and distribution in human, fish, snail, and animal populations. Parasitol. Int. 66(4): 355‒364. 2017.

Бронштейн А.М., Лучшев В.И. Трематодозы печени: описторхоз, клонорхоз. Рос мед. журн. 6(3): 140‒148. 1998. [Bronstein A.M., Luchshev V.I. Liver trematoda: opisthorchiasis, clonorchiasis. Ross. Med. J. 6(3): 140‒148. 1998. (In Russ)].

Бражникова Н.А., Толкаева М.В. Особенности клиники, диагностики и лечения описторхозных абсцессов печени. Анналы хирург. гепатол. 5(1): 37‒42. 2000. [Brazhnikova N.A., Tolkaeva M.V. Peculiarities of clinic, diagnostics and treatment of the opisthorchiasis liver abscesses. Ann. Surg. Hepatol. 5(1): 37‒42. 2000. (In Russ)].

Бражникова Н.А., Толкаева М.В. Рак печени, желчных путей и поджелудочной железы при хроническом описторхозе. Бюлл. сибирск. мед. 2: 71–76. 2002. [Brazhnikova N.A., Tolkaeva M.V. Cancer of the liver, biliary tract and pancreas in chronic opisthorchiasis. Bull. Sibirck. Med. 2: 71–76. 2002. (In Russ)].

Бакштановская И.В., Степанова Т.Ф. Анализ комплекса биохимических показателей функций печени при хроническом описторхозе. Мед. паразитол. и паразитарн. болезни. 4: 18‒21. 2005. [Bakshtanovskaia I.V., Stepanova T.F. An analysis of complex of biochemical parameters of liver functions in chronic opisthorchiasis. Med. Parazitol. (Mosk.) 4: 18‒21. 2005. (In Russ)].

Sripa B., Kaewkes S., Sithithaworn P., Mairiang E., Laha T., Smout M., Pairojkul C., Bhudhisawasdi V., Tesana S., Thinkamrop B., Bethony J.M., Loukas A., Brindley P.J. Liver fluke induces cholangiocarcinoma. PLoS Med. 4(7):e201: 1148‒1155. 2007.

Sripa B., Mairiang E., Thinkhamrop B., Laha T., Kaewkes S., Sithithaworn P., Tessana S., Loukas A., Brindley P.J., Bethony J.M. Advanced periductal fibrosis from infection with the carcinogenic human liver fluke Opisthorchis viverrini correlates with elevated levels of interleukin-6. Hepatology. 50: 1273‒1281. 2009.

Milewski K., Oria M. What we know: the inflammatory basis of hepatic encephalopathy. Metab. Brain Dis. 31(6): 1239‒1247. 2016.

Степанова Т.Ф., Бакштановская И.В., Скичко С.И. Показатели тиреоидного статуса у больных острым и суперинвазионным описторхозом. Фундамент исследования. 6: 103‒104. 2004. [Stepanova T.F., Bakshtanovskaia I.V., Skichko S.I. Parameters of thyroid status in patients with acute and superinvasion opisthorchiasis. Fundament. Issledovania. 6: 103‒104. 2004. (In Russ)].

Ахмедов В.А., Критевич М.А. Хронический описторхоз как полиорганная патология. Вестник НГУ. Серия: Биология, клин. мед. 7(1): 118‒121. 2009. [Akhmedov V.A., Kritevich M.A. Chronic opisthorchiasis is a multiple-organ pathology. Vestnik NGU. Seriya: biologiya, clin. med. 7(1): 118‒121. 2009. (In Russ)].

Avgustinovich D.F., Marenina M.K., Zhanaeva S.Y., Tenditnik M.V., Katokhin A.V., Pavlov K.S., Sivkov A.Y., Vishnivetskaya G.B., Lvova M.N., Tolstikova T.G., Mordvinov V.A. Combined effects of social stress and liver fluke infection in a mouse model. Brain Behav. Immun. 53: 262‒272. 2016.

Wohleb E.S., McKim D.B., Sheridan J.F., Godbout J.P. Monocyte trafficking to the brain with stress and inflammation: a novel axis of immune-to-brain communication that influences mood and behavior, Front. Neurosci. 8:Article447: 1‒17. 2015. https://doi.org/10.3389/fnins.2014.00447

Августинович Д.Ф., Коваленко И.Л., Бондарь Н.П. Выбор «контроля» в экспериментальных исследованиях социальных взаимодействий у мышей. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 91(12): 1454‒1468. 2005. [Avgustinovich D.F., Kovalenko I.L., Bondar' N.P. Choice of "control" in experimental researches of animal social interactions in mice. Russ. J. Physiol. 91(12): 1454‒1468. 2005. (In Russ)].

Kudryavtseva N.N. The sensory contact model for the study of aggressive and submissive behaviors in male mice. Aggress. Behav. 17(5): 285‒291. 1991.

Hartmann J., Wagner K.V., Dedic N., Marinescu D., Scharf S.H., Wang X.D., Deussing J.M., Hausch F., Rein T., Schmidt U., Holsboer F., Müller M.B., Schmidt M.V. Fkbp52 heterozygosity alters behavioral, endocrine and neurogenetic parameters under basal and chronic stress conditions in mice. Psychoneuroendocrinology. 37(12): 2009‒2021. 2012.

Benson A.D., Burket J.A., Deutsch S.I. Balb/c mice treated with D-cycloserine arouse increased social interest in conspecifics. Brain Res. Bull. 99: 95‒99. 2013.

Masana M., Su Y.A., Liebl C., Wang X.D., Jansen L., Westerholz S., Wagner K.V., Labermaier C., Scharf S.H., Santarelli S., Hartmann J., Schmidt M.V., Rein T., Müller M.B. The stress-inducible actin-interacting protein DRR1 shapes social behavior. Psychoneuroendocrinology. 48: 98‒110. 2014.

Arakawa H. Analysis of social process in two inbred strains of male mice: A predominance of contact-based investigation in BALB/c mice. Neuroscience. 369: 124‒138. 2018.

Hall C.S. Emotional behavior in the rat. I. Defecation and urination as measures of individual differences in emotionality. J. Compar. Psychol. 18(3): 385–403. 1934.

Choleris E., Thomas A.W., Kavaliers M., Prato F.S. A detailed ethological analysis of the mouse open field test: effects of diazepam, chlordiazepoxide and an extremely low frequency pulsed magnetic field. Neurosci. Biobehav. Rev. 25: 235‒260. 2001.

Iñiguez S.D., Aubry A., Riggs L.M., Alipio J.B., Zanca R.M., Flores-Ramirez F.J., Hernandez M.A., Nieto S.J., Musheyev D., Serrano P.A. Social defeat stress induces depression-like behavior and alters spine morphology in the hippocampus of adolescent male C57BL/6 mice. Neurobiol. Stress. 5: 54‒64. 2016.

Bondar N., Bryzgalov L., Ershov N., Gusev F., Reshetnikov V., Avgustinovich D., Tenditnik M., Rogaev E., Merkulova T. Molecular Adaptations to Social Defeat Stress and Induced Depression in Mice. Mol Neurobiol. 55(4): 3394‒3407. 2018

Lehmann M.L., Mustafa T., Eiden A.M., Herkenham M., Eiden L.E. PACAP-deficient mice show attenuated corticosterone secretion and fail to develop depressive behavior during chronic social defeat stress. Psychoneuroendocrinology. 38(5): 702‒715. 2013.

Hamelink C., Tjurmina O., Damadzic R., Young W.S., Weihe E., Lee H.W., Eiden L.E. Pituitary adenylate cyclase-activating polypeptide is a sympathoadrenal neurotransmitterinvolved in catecholamine regulation and glucohomeostasis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 99(1): 461‒466. 2002.

Fishkin R.J., Winslow J.T. Endotoxin-induced reduction of social investigation by mice: interaction with amphetamine and anti-inflammatory drugs. Psychopharmacology (Berl). 132(4): 335‒341. 1997.

Arakawa H., Cruz S., Deak T. From models to mechanisms: odorant communication as a key determinant of social behavior in rodents during illness-associated states. Neurosci. Biobehav. Rev. 35(9): 1916‒1928. 2011.

Kalueff A.V., Tuohimaa P. Grooming analysis algorithm for neurobehavioural stress research. Brain Res. Brain Res Protoc. 13(3): 151‒158. 2004.

Kudryavtseva N.N., Avgustinovich D.F. Behavioral and physiological markers of experimental depression induced by social conflicts (DISC). Aggress. Behav. 24: 271‒286. 1998.

Mouri A., Ukai M., Uchida M., Hasegawa S., Taniguchi M., Ito T., Hida H., Yoshimi A., Yamada K., Kunimoto S., Ozaki N., Nabeshima T., Noda Y. Juvenile social defeat stress exposure persistently impairs social behaviors and neurogenesis. Neuropharmacology. 133: 23‒37. 2018.

Frank M.G., Barrientos R.M., Watkins L.R., Maier S.F. Aging sensitizes rapidly isolated hippocampal microglia to LPS ex vivo. J. Neuroimmunol. 226(1-2): 181‒184. 2010.

Barrientos R.M., Thompson V.M., Kitt V.V., Amat J., Hale M.W., Frank M.G., Crysdale N.Y., Stamper C.E., Hennessey P.A., Watkins L.R., Spencer R.L., Lowry C.A., Maier S.F. Greater glucocorticoid receptor activation in hippocampus of aged rats sensitizes microglia. Neurobiol. Aging. 36(3): 1483‒1495. 2015.

Tynan R.J., Naicker S., Hinwood M., Nalivaiko E., Buller K.M., Pow D.V., Day T.A., Walker F.R. Chronic stress alters the density and morphology of microglia in a subset of stress-responsive brain regions. Brain Behav. Immun. 24(7): 1058‒1068. 2010.

Boulle F., Massart R., Stragier E., Païzanis E., Zaidan L., Marday S., Gabriel C., Mocaer E., Mongeau R., Lanfumey L. Hippocampal and behavioral dysfunctions in a mouse model of environmental stress: normalization by agomelatine. Transl. Psychiatry. 4(11): e485. 2014.

Wohleb E.S., Fenn A.M., Pacenta A.M., Powell N.D., Sheridan J.F., Godbout J.P. 2012. Peripheral innate immune challenge exaggerated microglia activation, increased the number of inflammatory CNS macrophages, and prolonged social withdrawal in socially defeated mice. Psychoneuroendocrinology. 37(9): 1491‒1505. 2012.

Johnson R.R., Prentice T.W., Bridegam P., Young C.R., Steelman A.J., Welsh T.H., Welsh C.J., Meagher M.W. Social stress alters the severity and onset of the chronic phase of Theiler's virus infection. J. Neuroimmunol. 175(1-2): 39‒51. 2006.